ROL DE LA DIVERSIDAD PRATENSE Y DE LOS GRUPOS FUNCIONALES DE
ESPECIES SOBRE LA CONDICION DE LA PRADERA Y SU ESTABILIDAD
Ignacio F López1
e Ian Valentine2
1
Instituto de Producción Animal, Universidad Austral de Chile, Valdivia,
Chile.
2 Institute of Natural Resources,
Massey University, Palmerston North, New Zealand.
Recepción originales: 4 de noviembre
del 2002
ABSTRACT
Role of plant species diversity and plant functional
groups in field condition and grassland stability.
A grassland is a community of herbaceous plants in which relationships
occur amongst the plant species and between the environment and plant species.
These relationships are highly dynamic over time. A plethoria of studies have
been conducted to investigate the elements and processes that are involved in
the pasture ecosystem. The objectives of this review were to discuss theories
and advancements in the study of the plant-environment relationship, and how
this relationship could be affected by plant species, in terms of the diversity
both between and within species.
The availability of soil resources, including water and light, germination sites
and defoliation have been recognised as environmental factors that may limit
the presence and phenotypic expression of plant species. The manner in which
species diversity maintains ecosystem stability has been described by both the
“Diversity-Stability” hypothesis and the “Redundancy”
hypothesis. These theories are based on the role of plant species, as individual
plant species or plant functional groups, in maintaining ecosystem function.
Range condition methodology, also called field condition methodology, represents
the state of the ecosystem at a particular moment, expressed as a proportion
of the absolute maximum potential. The present review suggests that the principles
of this methodology are complementary to the Redundancy hypothesis, with the
groups that determine pasture condition in the Range condition methodology corresponding
to the principles that group plant species according to their ecosystem function
in the Redundancy hypothesis. However, diversity within plants species, both
phenotypic plasticity and/or the presence of ecotypes, appears to be an important
factor in maintaining spatial and temporal stability in grassland ecosystems
when changes occur in environmental constraints and in conditions of environmental
heterogeneity.
Key words: Plant functional types,
field condition, diversity, stability, ecotypes, phenotypic plasticity.
RESUMEN
La pradera es una comunidad de plantas herbáceas compleja,
debido a la existencia de relaciones entre especies pratenses, y entre ellas
y el ambiente, siendo además estos factores y sus relaciones, dinámicos
en el tiempo. El análisis de dichos elementos y procesos ha generado
una gran cantidad de investigación. Los objetivos de la presente revisión
fueron discutir los planteamientos y avances que se han realizado en el estudio
de la relación planta-ambiente, y cómo esta relación afecta
a la diversidad de especies pratenses, ya sea diversidad entre especies como
diversidad dentro de especies.
La disponibilidad de los recursos del suelo, incluyendo el agua, la luz, los
sitios de germinación, y la defoliación han sido reconocidos como
factores ambientales que pueden llegar a ser limitantes y determinantes para
la presencia y expresión de las especies pratenses. La problemática
del rol de la diversidad de especies pratenses en la mantención de la
estabilidad de la pradera ante cambios ambientales, ha sido encarada a través
de hipótesis como la de “Diversidad-Estabilidad” y la “Redundancia
de Especies”. Ambas hipótesis se centran en el papel que tendrían
las especies pratenses, ya sea como especies individuales o como grupos funcionales
de especies, en la mantención de la función ecosistémica.
La metodología de la "Condición de Pradera" analiza
el problema desde una perspectiva aplicada. Se sugiere en el presente trabajo
que los principios de la metodología de la “Condición de
Pradera” serían complementarios a la hipótesis de la “Redundancia
de Especies”, ya que los grupos de especies que determinan la condición
de la pradera (decrecientes, crecientes, invasoras) corresponderían a
la vez a grupos funcionales de especies. Sin embargo, la diversidad dentro de
especies, a través de la plasticidad fenotípica y/o de la presencia
de ecotipos de especies parece ser importante en la mantención de la
estabilidad espacial y temporal de los ecosistemas pratenses bajo condiciones
ambientales cambiantes y heterogéneas.
Palabras claves: Grupos funcionales,
condición de pradera, diversidad, estabilidad, ecotipos, plasticidad.
INTRODUCCIÓN
Una pradera es una comunidad de plantas herbáceas dominada
por gramíneas, leguminosas y otras especies (Thomas, 1980),
en la que existen multiples relaciones entre ellas (Tilman, 1980;
Tilman, 1982) y el ambiente (Gastó et
al., 1993). Todos estos factores cambian constantemente en el tiempo, de
manera que una pradera es altamente dinámica (Huston y
Smith, 1987). Al clasificar las praderas en forma amplia, éstas pueden
dividirse en aquellas que son naturales o praderas climax y aquellas que han
sido directamente o indirectamente generadas por la actividad humana. Ambas,
sin embargo, representan fracciones que confluyen hacia un punto común
en un espectro de ambientes (Tothill, 1978).
El método analítico a utilizar al estudiar una
pradera depende si se introduce o no la variable “tiempo”. El análisis
de los fenómenos que ocurren en una pradera sin considerar la perspectiva
del tiempo, implica que dicho análisis sea sobre los procesos y estado
ecosistémicos en un instante determinado (Gastó
et al., 1993). El involucrar el tiempo implica que dicho análisis
sería dinámico, lo que involucra la sucesión ecológica
de especies vegetales y los procesos ecosistémicos relacionados a ella
(Tilman, 1987; Gastó et al., 1993).
Sin embargo, en ambos casos la composición botánica de la pradera
es un reflejo del resultado entre la competencia de las especies por recursos,
la tolerancia al estrés ambiental y la respuesta a la alteración
ecosistémica (Grime et al., 1989).
Los objetivos de la presente revisión son discutir
los planteamientos y avances que ha tenido la ciencia en cuanto al estudio de
la relación planta-ambiente, y cómo esta relación afecta
a la diversidad de las especies pratenses, ya sea diversidad entre especies
como diversidad dentro de especies.
DIVERSIDAD DE ESPECIES VEGETALES EN UNA PRADERA
Biodiversidad ha sido definida como la variedad de vida (Taylor
y Smith, 1997). La biodiversidad puede ser medida como diversidad genética,
que es la variedad de genes en una población particular; como diversidad
de especies, que es el número total de especies presente en un área
determinada (Begon et al., 1996), o diversidad ecológica,
que corresponde al número de ecosistemas diferentes o de procesos ecológicos
en un área (Taylor y Smith, 1997). A nivel genético
y de especies, la biodiversidad puede ser analizada a nivel de subespecies,
subpoblaciones, ecotipos, o polimorfísmos (Begon et al.,
1996).
Existe evidencia que la biodiversidad mantiene estable la
productividad de ecosistemas (Tilman y Downing, 1994). En
praderas un descenso en la diversidad ha sido asociado a un descenso de la productividad
(Milton et al., 1994; Tilman y Downing, 1994)
y a procesos de degradación ecosistémica (Milton
et al., 1994; Pieper, 1994). Por lo tanto, diversidad
es un importante factor en el análisis de la estructura de la comunidad
de especies (Iwasa et al., 1994; Begon et al.,
1996). El estudio de la diversidad ha tenido diversas aproximaciones, lo
que ha llevado a plantear diferentes índices que apuntan hacia la medición
de la diversidad. En el caso de una pradera, el índice de diversidad
de Shannon-Weaver (H’) y el índice de Simpson (D) consideran el
número de especies de acuerdo a la producción y abundancia (Begon
et al., 1996). McNaughton (1994) midió diversidad
como el número de especies corregido por diferencias en densidad.
A pesar del reconocimiento de la importancia de la diversidad
de especies en un ecosistema pratense, aún existen serias discrepancias
sobre el papel funcional que la diversidad tendría en la pradera. Desde
1955, con la hipótesis de “Diversidad-Estabilidad” de MacArthur
(MacArthur, 1955), y el posterior replanteamiento de la misma
por Elton (1958), han surgido varias hipótesis que
también explican el papel funcional de la diversidad de especies pratenses,
como es el caso de la hipótesis de la “Redundancia de Especies”
(Walker, 1992), la que plantea la existencia de los “Grupos
Funcionales de Especies” (Figura 1).
|
| |
Figura 1. Función de la diversidad
de especies en mantener la estabilidad ecosistémica según
las hipótesis (A) “Diversidad-Estabilidad” y (B) “Redundancia
de Especies” ( Johnson et al., 1996).
Figure 1. Function of species diversity in maintaining
ecosystem processes according to (A) the “Diversity-Stability”
hypothesis and (B) the “Redundancy” hypothesis ( Johnson
et al., 1996). |
En forma paralela se han desarrollado técnicas que permiten
evaluar el estado de un ecosistema de pradera a través del análisis
de la composición de especies, diversidad, y su dinámica, tal
como lo hace la Metodología de la Condición de Pradera (Dyksterhuis,
1949; Dyksterhuis, 1958; Noble, 1973;
Gastó et al., 1993; Pieper, 1994).
CONDICIÓN DE PRADERA, TENDENCIA ECOLÓGICA Y
COMPOSICIÓN BOTÁNICA.
La Condición de Pradera es una técnica comparativa
que permite describir en un momento particular al estado de un ecosistema pratense
(Dyksterhuis, 1949; Dyksterhuis, 1958; Noble,
1973; Gastó et al., 1993; Pieper,
1994). El estado de la pradera es catalogado o valorado de acuerdo a la
comparación entre el estado actual de la pradera y su estado climax,
sea este conocido o presumido (Dyksterhuis, 1949; Dyksterhuis,
1958; Noble, 1973; Archer y Smeins, 1991)
o en relación al estado “ideal óptimo” de dicho ecosistema
pratense manejado (Gastó et al., 1993). La condición
de la pradera puede ser medida como su productividad en un momento particular,
en relación a la productividad potencial máxima del sitio (Gastó
et al., 1993; Pieper, 1994), con las dos medidas correspondiendo
a dos estados sucesionales de la misma sere (Gastó et al.,
1993). Por lo tanto, la condición de la pradera representa el estado
del ecosistema en un momento particular expresado como la proporción
del máximo absoluto (Dyksterhuis, 1949; Dyksterhuis,
1958; Noble, 1973; Archer y Smeins, 1991;
Gastó et al., 1993). Esta relación está
usualmente basada en la cantidad de materia seca producida (Noble,
1973; Gastó et al., 1993).
La metodología de la Condición de Pradera evaluaba
originalmente el impacto de la presión de pastoreo sobre las praderas
(Dyksterhuis, 1949; Dyksterhuis, 1958; Noble,
1973). El concepto ha ido cambiando y en la actualidad incluye variables
ambientales, que a una escala local, pueden llegar a ser limitantes (Gastó,
et al., 1993). Variables como fertilidad de suelo, disponibilidad de agua,
características físicas del suelo y animales en pastoreo pueden
afectar la condición de la pradera a través de alterar la dinámica
de las especies pratenses (Gastó et al., 1993; Archer,
1994; Milton et al., 1994; Pieper, 1994).
El efecto de dichas variables sobre la pradera se aprecia en cambios de la composición
botánica, los que son expresados como fluctuación, retrogradación
y progresión ecosistémica (Archer y Smeins, 1991;
Gastó et al., 1993). La fluctuación corresponde
a cambios reversibles en dominancia en una pradera con una composición
botánica estable, mientras progresión y retrogradación
reflejan una tendencia ecológica a través de cambios sucesionales
de las especies con una dirección (Rabotnov, 1974).
Cuando la composición botánica y la proporción de especies
se desvían de la producción máxima potencial del sitio,
la condición de la pradera declina, siendo este proceso llamado retrogradación
(Barbour et al., 1987). Pérdida de diversidad de especies,
producción y densidad de la pradera son consecuencias de la retrogradación
(Archer y Smeins, 1991). Cambios sucesionales que ocurren en
la dirección opuesta a la retrogradación, y representan la recuperación
de la estructura del ecosistema después de una alteración, se
llaman progresión. La progresión se caracteriza por un incremento
en la diversidad de especies, producción y densidad de la pradera a través
del tiempo (Archer y Smeins, 1991; Gastó
et al., 1993).
La tendencia de un ecosistema pratense ha sido definida como
el cambio instantáneo de la condición de la pradera hacia una
nueva condición, tendencia que está determinada en relación
a la condición más deseable (Archer y Smeins, 1991;
Gastó et al., 1993). Por lo tanto la tendencia ecosistémica
indica la dirección de los cambios en la sucesión ecológica
(Archer y Smeins, 1991; Gastó et al. 1993;
Pieper, 1994). Sucesiones ecológicas de especies han
sido estudiadas en relación a la variación de la disponibilidad
del contendido de nitrógeno en el suelo (Inoye et al.,
1987; Tilman y Wedin, 1991a; Tilman y
Wedin, 1991b) y diferentes intensidades de defoliación (Archer,
1994; Pieper, 1994).
La metodología de Condición de Pradera clasifica
a las especies pratenses en cuatro grupos principales de acuerdo a su dominancia
relativa en la composición botánica en cada tipo de condición
(Figura 2): decrecientes, crecientes, invasoras e indiferentes
(Dyksterhuis, 1949; Noble, 1973; Gastó
et al., 1993). La presencia de especies pratenses de cada grupo en la pradera
está relacionada, no sólo a la presión de pastoreo, como
fue planteado originalmente (Dyksterhuis, 1949), sino que
a la respuesta de las especies a las variables ambientales que limitan a la
pradera a través del estrés ambiental (Pieper, 1994).
Tilman (1990) y Tilman (1994a) plantean
varias hipótesis para explicar la razón de los cambios sucesionales
en la pradera, entre ellas se establece que estos pueden obedecer a un compromiso
entre la habilidad para colonizar y la habilidad para competir por nutrientes
o para competir por luz, o a la interacción entre ambos, relación
nutriente:luz, donde en un ambiente de baja fertilidad la competencia por nutrientes
sería crítica para el desarrollo de las especies, mientras que
en ecosistemas con mayor desarrollo aumenta la disponibilidad de nutrientes
y la competencia por luz pasa a ser más relevante. También establece
que en praderas donde la defoliación es el factor limitante, existiría
un compromiso entre susceptibilidad a la defoliación y la tasa de colonización
de las especies o entre susceptibilidad y habilidad para competir por los recursos
disponibles (nutrientes o luz), así este compromiso explicaría
la sucesión ecológica de las especies al variar la intensidad
de pastoreo.
|
| |
Figura 2. Sucesión de los
grupos de especies que determinan la condición de la pradera ( Gastó
et al., 1993 basado en Dyksterhuis, 1949).
Figure 2. Succession of the groups of species according
to each type of field condition ( Gastó et al., 1993
based on Dyksterhuis, 1949). |
Las hipótesis de Tilman ciertamente analizan la dinámica
de las especies, individuales en la pradera cuando van ocurriendo cambios en
el ambiente, los que se correlacionan con la variación en diversidad.
La problemática de la diversidad y la función
ecosistémica de las especies pratenses, sin embargo, ha sido aproximada
también desde otro ángulo. La hipótesis de la Redundancia
de especies (Walker, 1992), generó el concepto de
los “Grupos Funcionales de Especies”, que agrupa en grupos funcionales
o tipos funcionales, a especies que usan recursos en forma similar (nitrógeno,
agua, luz, etc.) o que responden de una manera similar a alteraciones ambientales
(como es el pastoreo) (Gitay y Noble, 1997). Esta hipótesis
plantea que la presencia de los “Grupos Funcionales de Especies”
es lo esencial para la mantención de los procesos ecosistémicos,
y por ende de su estabilidad. Mientras el grupo funcional esté presente
en el ecosistema, éste se mantiene estable, aún cuando desaparezcan
especies (Figura 1). La estabilidad ecosistémica se
pierde en la medida que los grupos funcionales van desapareciendo (Walker,
1992; Johnson et al., 1996; Gitay y Noble,
1997). Esta hipótesis pareciera contradecir lo expresado anteriormente,
sin embargo la metodología de la Condición de Pradera (Dyksterhuis,
1949) ya consideraba el agrupamiento de las especies. Los grupos de especies
propuestos por dicha metodología, denominados decrecientes, crecientes,
invasoras e indiferentes, tácitamente agruparían a las especies
pratenses que responderían en una forma similar a los estrés ambientales
(como son, disponibilidad de nutrientes, presión de pastoreo) y que requerirían
recursos ambientales en forma similar para su desarrollo. Esta nueva hipótesis
necesita ser investigada.
De esta forma, la condición de pradera sería
el reflejo de procesos complejos que son responsables del movimiento de las
sucesiones ecológicas. Una progresión en la condición de
pradera estaría relacionada con una alta disponibilidad de recursos en
el suelo, con especies de plantas que serían capaces de tomar los recursos
más rápidamente, con mayores tasas de crecimiento y que serían
altamente competidoras por luz. Una degradación o pérdida de la
condición de pradera estaría relacionada a una progresiva disminución
en la disponibilidad de recursos del suelo y, por lo tanto, a especies pratenses
cada vez más tolerantes a los diversos estrés, y que tendrían
menores tasas de crecimiento. Se esperaría que estas especies tendieran
a dominar la pradera.
RELACIÓN ENTRE VARIABLES AMBIENTALES LIMITANTES Y COMPOSICIÓN
BOTÁNICA.
Previo al análisis de la relación entre variables
ambientales y la presencia/abundancia de especies pratenses en un ecosistema,
es necesario establecer la escala en que el ambiente será analizado.
La escala de análisis determina cuál variable o filtro ambiental
debería ser considerado. Por ejemplo, las variables ambientales apropiadas
para ser analizadas a una escala regional serían diferentes que aquellas
a nivel de cercado (Gastó et al., 1993; Díaz
et al., 1998).
Variables que afectan el desarrollo de especies pratenses
a una escala local las hay permanentes, como la geomorfológica y el tipo
de sitio, y las hay que contínuamente están cambiando, como la
fertilidad de suelo y la disponibilidad de agua (Gastó
et al., 1993). Las variables ambientales pueden convertirse en limitantes
del crecimiento dependiendo del resultado de la relación entre ellas
y de las especies que están colonizando aquel ambiente específico.
De esta forma una limitante ambiental ha sido definida como un factor que afecta
la capacidad de adaptación y expresión de un organismo en un hábitat
(Tilman, 1994a).
Los ecosistemas pratenses naturalizados se caracterizan por
ser polifíticos (Grime et al., 1989), siendo la diversidad
de especies (Pimm, 1984; Lawton y Brown, 1994;
Tilman y Downing, 1994) o de grupos funcionales (Walker,
1992; Johnson et al., 1996; Gitay y Noble,
1997) considerados como una importante variable para la estabilidad de la
pradera. Se plantea que un ecosistema con una alta diversidad tendrá
una probabilidad mayor de contener especies que sobrevivirían a cambios
ambientales que podrían provocar nuevos estrés (Pimm,
1984; Berendse, 1994; Lawton y Brown, 1994;
Tilman y Downing, 1994). Los animales en pastoreo deben ser
considerados como una potencial fuente de estrés ambiental para la pradera,
con la intensidad de pastoreo promoviendo cambios en la composición botánica
(Dyksterhuis, 1949) y en la densidad de plantas y macollos
(Briske, 1991).
Variables Ambientales como Fuente de Presión
de Selección sobre las Especies
Cuando una variable ambiental llega a ser limitante, ejerce una presión
de selección sobre las especies y puede causar una redistribución
de las especies pratenses a lo largo de la gradiente ambiental (Tilman,
1990; Milton et al., 1994; Díaz et
al., 1999). Esta redistribución de las especies pratenses está
determinada por el nivel de compatibilidad entre ellas y las limitantes ambientales
(Vavra et al., 1994; Díaz et al., 1999).
En un estudio realizado a una escala regional (Díaz y Cabido,
1997), se mostró que la presencia y sobrevivencia de grupos de especies
pratenses en la pradera depende de la compatibilidad de ellas con las gradientes
climáticas. A una escala local las variables ambientales, tales como
sitios de germinación y disponibilidad de recursos como agua y luz (Tilman,
1990 y Tilman, 1994a), e intensidad de defoliación
son consideradas las limitantes ambientales más relevantes para las plantas
(Tilman, 1990) y pueden causar presión de selección
sobre las especies a nivel de sitio o cercado. López et
al. (1995) reportaron que cambios en la pendiente y en la disponibilidad
de agua entre praderas naturalizadas vecinas en la Patagonia Occidental, Chile,
llevan a drásticos cambios en la composición botánica.
Tilman (1994b) reportó que el incremento de los niveles
de nitrógeno en el suelo promovía la sucesión de especies
dominantes de la pradera y relacionó esta sucesión con la capacidad
de las especies para competir por los recursos disponibles. Kleyer
(1999) estudió el efecto de la disponibilidad de recursos en la pradera
y relacionó ésta con la alteración ecosistémica.
Los resultados mostraron que los grupos de especies ajustan su crecimiento según
los niveles de recursos disponibles y de la intensidad de la alteración.
El Hill Country de Nueva Zelandia presenta un ambiente muy
heterogéneo (Lambert et al., 1983; Lambert
et al., 1996), en él las disponibilidades bajas de agua y nitrógeno
son dos limitantes importantes que afectan a la composición botánica
y al comportamiento y rendimiento de las especies pratenses (Wedderburn
y Pengelly, 1991). La disponibilidad de agua se relaciona a la exposición
del sitio y a la pendiente, y tiene un efecto significativo sobre la composición
botánica (Lambert y Roberts, 1978). Por ejemplo, Lolium
perenne y Holcus lanatus predominan en sitios de exposición
levante. Sin embargo, especies como Agrostis capillaris y Anthoxanthum
odoratum al parecer son indiferentes a la exposición (Lambert
y Roberts, 1978).
Una relación estrecha entre sitio y composición
botánica ha sido reportada por Matthew et al. (1988).
Se observó que cambios en la composición botánica se relacionaban
a gradientes de fertilidad. Por ejemplo, A. capillaris dominaba sitios
con baja fertilidad, mientras que con el aumento del nivel de fósforo
disponible, la presencia de L. perenne se incrementaba.
Es claro que factores ambientales que están limitando
el crecimiento de la pradera actúan al mismo tiempo y están interrelacionados.
Generalmente, sin embargo, los factores ambientales son estudiados separadamente.
En orden a obtener una mejor compresión de su acción sobre la
composición botánica, el efecto de factores ambientales en la
composición botánica de la pradera debería ser analizado
en forma conjunta utilizando análisis estadísticos multivariados
(Wilson, 1999; Kleijn y Verbeek, 2000).
Pastoreo selectivo: Otra fuente de presión de
selección sobre las especies pratenses
Los animales a pastoreo también pueden constituir una variable que puede
llegar a ejercer presión de selección sobre las especies pratenses.
Para la mejor comprensión de los procesos involucrados, se analizará
previamente el proceso por el cual los animales seleccionan especies o partes
de ella en la pradera.
Han sido reconocidos cinco niveles jerárquicos en el
proceso de selección por parte de los animales a pastoreo por los cuales
seleccionan la dieta. Ordenados de menor a mayor nivel de resolución
son: relieve del terreno, comunidad de plantas, grupo o manchón de plantas
(patch), punto de alimentación (feeding station) y la planta (Stuth,
1991). Por otra parte se encuentran relacionados con este proceso la palatabilidad
de la planta, la preferencia animal, la selección y la accesibilidad
de varios componentes de la pradera (Hodgson, 1979; Stuth,
1991; Hodgson et al., 1994). La palatabilidad ha sido
definida como lo agradable al gusto (Hodgson, 1979) y está
relacionada con características inherentes de las plantas (Hodgson,
1979; Stuth, 1991). La preferencia en el pastoreo refleja
la libertad de los animales por consumir un alimento cuando todos los componentes
están libremente disponibles (Hodgson et al., 1994),
y refleja esencialmente comportamiento (Stuth, 1991). Cuando
los animales remueven algunos componentes de la pradera más que otros,
esto se define como selección (Hodgson, 1979).
La presencia de especies individuales en la pradera en la
cual los animales han estado pastoreando en forma selectiva no es uniforme.
El pastoreo selectivo puede afectar la composición botánica de
la pradera, provocando cambios como la disminución de las especies seleccionadas
(Briseño de la Hoz y Wilman, 1981), mientras que la
presencia de las especies no seleccionadas puede aumentar (Brown
y Stuth, 1993). Silvertown et al., (1994), por ejemplo,
reportaron que Festuca rubra fue una mala competidora sin pastoreo,
sin embargo, cuando la pradera fue pastoreada, los animales seleccionaron Lolium
perenne en vez de F. rubra, de tal modo que F. rubra incrementó
su presencia en la pradera mientras que L. perenne no lo hizo.
Las plantas poseen mecanismos de resistencia al pastoreo basados
en tolerancia y en evitación (avoidance). Los mecanísmos de tolerancia
se fundamentan en el aumento del crecimiento de la planta después de
haber sido defoliada, mientras que los mecanismos de evitación se basan
en bajar tanto la probabilidad de que las plantas sean pastoreadas así
como la intensidad con que pudieran ser pastoreadas (Briske, 1991;
Briske, 1996).
Especies pratenses que se desarrollan en sucesiones ecológicas
más tardías dependen más en estrategias de tolerancia para
resistir el pastoreo que especies sucesionales tempranas (Davison,
1993). Especies pratenses de sucesiones tardías se caracterizan por
ser de crecimiento rápido, altamente seleccionadas por los animales en
pastoreo y por crecer en ambientes ricos en recursos (Coley et
al., 1985; Briske, 1996). En contraste, especies pratenses
de sucesiones tempranas tiene lentas tasas de crecimiento, colonizan ambientes
con baja disponibilidad de recursos, invierten más en mecanismos para
evitar ser consumidas, tal como poseer más defensas bioquímicas
(ligninas, alcaloides, etc), y son menos selecccionados por animales a pastoreo
(Coley et al., 1985; Briske, 1991; Briske,
1996). Si los animales remueven biomasa más rápido de lo que
las plantas pueden reemplazarla, los mecanismos de tolerancia son menos efectivos
que los mecanismos de evitación (Briske, 1996). Esto
puede provocar cambios en la dominancia de las especies pratenses en la pradera,
de manera que la presencia de especies de crecimiento rápido decrecería
y especies de crecimiento lento pasarían a dominar (Coley
et al., 1985; Briske, 1996). Debido a esto, el pastoreo
selectivo puede comenzar procesos de degradación de la pradera cuando
los animales sobrepastorean especies de estados sucesionales más tardíos
(Milton et al., 1994; Pieper, 1994; Briske,
1996). Por lo tanto cuando existe pastoreo selectivo, la habilidad competitiva
entre especies pratenses y la resistencia al pastoreo de las especies puede
determinar la composición botánica final de la comunidad (Pieper,
1994; Briske, 1996).
Varios estudios han mostrado que los ovinos poseen la habilidad
para seleccionar especies de la pradera, diferenciando entre leguminosas y gramíneas
(Ridout y Robson, 1991; Penning et al., 1997),
entre leguminosas y especies de gramíneas (Edwards et al.,
1993) y entre especies de gramíneas (Grant et al.,
1984; Silvertown et al., 1994). Parsons et al. (1994),
por ejemplo, reportaron que las ovejas preferían dietas compuestas de
aproximadamente 70% Trifolium repens y 30% L. perenne. Penning
et al. (1997) evaluaron pastoreo preferencial por ovejas y caprinos en praderas
mixtas de L. perenne y T. repens y reportaron que existe una
preferencia por ambos tipos de animales por pastorear una u otra especie, mientras
que las ovejas tenían un 70% de preferencia por T. repens, los
caprinos tenían un 52% de preferencia por T. repens.
El pastoreo también puede producir diferenciaciones
morfológicas entre poblaciones de gramíneas. Brock
y Fletcher (1993) reportaron que plantas de L. perenne que crecían
bajo pastoreo contínuo tenían hojas significativamente más
cortas, al igual que las vainas y los tallos que plantas que crecían
en un sistema de pastoreo rotativo. Sin embargo, Brock y Fletcher
(1993) no aclaran si estas diferencias encontradas en L. perenne
eran debidas a plasticidad fenotípica del material original o debido
a que diferentes tipos de plantas de la población originalmente sembrada
de L. perenne habían sobrevivido bajo cada manejo del pastoreo.
El pastoreo selectivo puede tener un doble efecto en la composición
botánica. Las especies seleccionadas pueden ser sobrepastoreadas, de
manera que su presencia en la pradera puede decrecer con el tiempo. El pastoreo
selectivo puede ser relevante también para las especies que no han sido
seleccionadas, porque estas especies tendrían la oportunidad de incrementar
su presencia en la pradera.
Limitantes ambientales y competencia de especies
Competencia y disponibilidad de recursos ha sido un tema que ha creado discrepancias
en el pasado (Tilman, 1987; Thompson 1987;
Grime, 1988; Tilman, 1989; Thompson y Grime,
1988). Grime (1974) definió competencia como “el
intento de plantas vecinas de utilizar las mismas unidades de luz, agua, nutrientes
minerales o espacio”. En esta definición el concepto de “competidor”
es equivalente a un “especialista en capturar recursos” (Grace,
1991). Así, en una pradera con especies compitiendo por los recursos
disponibles, el individuo que es capaz de tomar la mayor cantidad de recursos
en el tiempo sería el mejor competidor (Mooney, 1976).
Por otro lado, Tilman (1990) define a una
especie competidora exitosa como aquella que puede reducir la concentración
del factor limitante al mínimo y tolerarlo aún a este nivel. Grace
(1991) discute ampliamente el debate entre las hipótesis de Grime
y Tilman y llega a la conclusión razonable que ambas teorías no
son contradictorias. La teoría de Grime considera un amplio rango de
características, todos atributos que afectan al proceso de colonización.
La teoría de Tilman se focaliza en el uso de los recursos y es menos
específica al considerar “compromisos” (trade-offs) relacionados
a la habilidad de colonización (Grace, 1991).
Huston y Smith (1987) reconocieron que debido
a que los recursos eran limitados en un ecosistema, las plantas debían
competir por los recursos en orden a sobrevivir. Sin embargo, debido a las constantes
fluctuaciones del nivel de los recursos, las especies pratenses se verían
imposibilitadas de expresar su maxima habilidad competitiva.
En una pradera la intensidad de la competencia cambia de acuerdo
a la disponibilidad de recursos, de manera que la competencia se hace más
intensa cuando existe un descenso en la disponibilidad de alguno de los recursos
(Tilman, 1994a). Este fue el caso reportado por Plantenkamp
y Foin (1990) en el que la competencia entre las especies fue más
intensa en un sitio xérico que en uno mésico. Tilman
(1994b) midió los efectos de la competencia en la sucesión
ecológica de especies pratenses cuando los niveles de nitrógeno
disponible en el suelo variaban. Las plantas que finalmente dominaron cuando
el suelo tenía bajo nitrógeno disponible fueron las que tuvieron
una alta ubicación de nutrientes en las raíces, bajos contenidos
de nitrógeno en los tejidos, baja ubicación de nutrientes en la
semilla o rizomas, bajas tasas de crecimiento máximas y mayor longevidad
de raíces (Tilman, 1990). Por lo tanto, especies vecinas
a través de la competencia pueden limitar el desarrollo de un individuo
y ejercer presión de selección (Turkington y Harper,
1979; Aarssen y Turkington, 1985).
AJUSTE ECOLÓGICO EN ESPECIES PRATENSES
Ajuste ecológico, definido en inglés como «Fitness»,
describe el grado de ajuste de un individuo a su ambiente, el que está
relacionado a su éxito relativo para sobrevivir y a su resultado reproductivo
(Sultan, 1987), por ejemplo, en su contribución relativa
al capital genético de la siguiente generación (Begon
et al., 1996).
Especies pratenses que colonizan ambientes heterogéneos pueden ajustarse
a través de ecotipos (Snaydon, 1970; Snaydon
y Davies, 1982; Rengel, 2000) o plasticidad fenotípica (Hutchings
y Slade, 1988; Hutchings et al., 1997).
Biodiversidad dentro de especies
Si una pradera en un ambiente heterogéneo enfrenta estrés ambientales,
las variables ambientales limitantes pueden provocar evolución adaptativa
como respuesta de plantas individuales, de manera que en dicha población
puede ocurrir una selección sobre diferentes genes en cada sección
de dicho ambiente, con diferencias fenotípicas presentes dentro de la
población (Harper, 1977; Antonovics, 1978).
Para que dicha selección divergente ocurra la presión de selección
tiene que ser constante, espacial y temporalmente (Sultan, 1987).
Ejemplos de esto incluyen a suelos que contienen metales pesados (Antonovics
y Bradshaw, 1970; Symeonidis et al., 1985; Meharg
et al., 1993; Rengel, 2000), aclimatación a heladas y a la presencia
de hielo y nieve (Loick y Nobel, 1993), y gradientes de altitud
con diferentes períodos de floración y fructificación (Clausen
et al., 1940; Clausen et al., 1948; Clausen
y Hiesey, 1958). De esta forma las poblaciones pratenses son genéticamente
dinámicas, y dentro de las especies se pueden generar razas locales especializadas
debido al movimiento de genes (Begon et al., 1996; Adams
et al., 1999). Ejemplo de esto son los trabajos clásicos de Clausen
et al. (1948) y Clausen y Hiesey (1958) que mostraron
que las plantas pueden variar genéticamente a nivel geográfico
de acuerdo a los requerimientos de sobrevivencia del ambiente local. Los requerimientos
de sobrevivencia pueden provocar presiones de selección resultando en
la generación de ecotipos. Se considera ecotipo a un grupo de plantas
individuales dentro de una especie, el que posee diferencias genéticamente
determinadas, en características de crecimiento o tolerancias a estrés
ambientales, respecto de otras poblaciones de la misma especie. Estas diferencias
son reflejadas en su sobrevivencia en ambientes específicos (Begon
et al., 1996), siendo esto una ventaja ecológica bajo dichas circunstancias.
Sin embargo, en condiciones ambientales diferentes el hecho de ser un ecotipo
y poseer un genotipo específico puede constituirse en una desventaja
(Plantenkamp y Foin, 1990).
El fenómeno de la divergencia genética puede
ocurrir no sólo a grandes escalas, sino que también a nivel de
micrositio (Antonovics, 1978).
El grado de divergencia genética (separación
genética o diferenciación) entre poblaciones adyacentes es una
función de la magnitud relativa de presiones de selección contrastantes
en los dos ambientes, y de la recombinación genética dentro y
entre poblaciones (Jain y Bradshaw, 1966; Snaydon
y Davies, 1976; Sultan, 1987), y la duración y
estabilidad de las presiones de selección involucradas (Snaydon
y Davies, 1976; Sultan, 1987). Por lo tanto, un mosaico
de poblaciones de una especie puede divergir en tipos que son morfológicamente
y fisiológicamente adaptados, en respuesta a un mosaico de heterogeneidad
ambiental (Snaydon, 1970; Snaydon y Davies,
1972; Adams et al., 1999), y esto en muy cortas distancias,
como lo ocurrido con A. odoratum que evidenció diferenciación
genética morfológica entre poblaciones vecinas ubicadas sobre
solamente 10 cm (Snaydon y Davies, 1976). Se debe tener en
cuenta que para que ocurran diferenciaciones de este tipo las limitantes ambientales
deben ser suficientemente diferentes entre micrositios. (Snaydon
y Davies, 1976).
Respecto del tiempo necesario para la generación de
nuevos ecotipos, se reconoce que es posible obtener una diferenciación
genética rápida entre poblaciones vecinas, a través de
la interacción de la presión de selección ambiental, flujos
de genes y recombinación. Si las poblaciones son genéticamente
menos similares, esto significa que la presión de selección en
ambos sitios era más intensa y/o ha ocurrido un flujo genético
limitado entre poblaciones. (Snaydon y Davies, 1976; Snaydon
y Davies, 1982). La magnitud de la divergencia entre las poblaciones varía
de atributo a atributo (Snaydon y Davies, 1982). Algunos atributos
en los cuales poblaciones de A. odoratum se han diferenciado son: altura
de planta, arquitectura de la planta, rendimiento, patrón estacional
de crecimiento, estrategia reproductiva, y susceptibilidad a enfermedades (Snaydon
y Davies, 1972).
Mayores evidencias de diferenciación genética
entre poblaciones, debido a la acción de limitantes ambientales sobre
poblaciones de plantas, han sido observadas en dos poblaciones de A. odoratum
(Platenkamp, 1990; Platenkamp, 1991; Platenkamp
y Shaw, 1992). En estas dos poblaciones, el resultado reproductivo, el crecimiento
y el tiempo de floración diferían sugiriendo una diferenciación
en la selección ocurrida en el pasado de acuerdo a las diferentes limitantes
ambientales (Platenkamp, 1991), como fue lo ocurrido debido
a diferencias en humedad del suelo (Platenkamp, 1990; Platenkamp
y Shaw, 1992). Otros ejemplos de adaptación local y diferenciación
genética han sido los reportados con Bromus tectorum (Novak
et al., 1991; Rice y Mack, 1991a; Rice y
Mack, 1991b; Novak et al., 1993), H. lanatus (Megharg
et al., 1993; Kidd y Proctor, 2000; Rengel, 2000) y L.
perenne (Wedderburn et al., 1990). Respecto a L.
perenne, Wedderburn et al. (1989) colectaron y caracterizaron
L. perenne colectado en el Hill Country de Nueva Zelandia. Las plantas
mostraron diferencias fisiológicas y morfológicas significativas,
exhibiendo un amplio rango de tipos de L. perenne, como son el número
y tamaño de macollos, producción de semilla (Wedderburn
et al.,1989), y producción de materia seca Wedderburn
et al. (1990). En este último caso Wedderburn et al.
(1990) reconocieron la existencia de tres tipos de plantas de L. perenne:
a) Plantas que provenían de ambientes con estrés
y que tenían una alta producción de materia seca cuando había
bajo nivel de nitrógeno en el suelo y/o que poseían un mecanismo
de sobrevivencia al estrés hídrico. Sin embargo, estas plantas
no produjeron una mayor cantidad de materia seca que plantas que provenían
de ambientes con bajo estrés cuando les fue eliminado el estrés.
b) Plantas que estuvieron dentro del 10% más alto de materia seca producida
cuando no hubo condiciones de estrés, pero produjeron muy baja cantidad
en condiciones de estrés.
c) Plantas que estuvieron entre el 10% más alto en producción
de materia seca tanto en condiciones de estrés como sin estrés.
Lo encontrado por Wedderburn et al. (1990) está de
acuerdo con lo expresado por Grime y Hunt (1975), quienes
reconocieron que suelos pobres en nutrientes tendían a contener una proporción
mayor de especies con bajas tasas de crecimiento relativa que suelos fértiles.
Plasticidad Fenotípica: Una respuesta alternativa
a las Limitantes Ambientales
Siendo el fenotipo el resultado de la interacción entre un genotipo particular
y un ambiente específico, la plasticidad fenotípica es una característica
que posee una planta individual a través de la cual un individuo puede
mantener fitness (la habilidad para sobrevivir y reproducirse) en un ambiente
heterogéneo y fluctuante, y ha sido definida como “la variación
en expresión fenotípica de un genotipo que ocurre en respuesta
a condiciones ambientales particulares y que acentúa la capacidad individual
a sobrevivir y reproducirse bajo esas condiciones” (Sultan,
1987). La plasticidad fenotípica se puede expresar a través
de cambios fisiológicos, fenológicos y/o morfológicos,
cuando este genotipo está bajo diferentes condiciones ambientales (Sultan,
1987; Robinson y Rorison, 1988; Romero et
al., 1999), así un genotipo determinado tiene la capacidad de desplegar
un rango de fenotipos inducidos por factores ambientales locales limitantes
(Turkington, 1989; Ryser y Eek, 2000).
Esta es la razón por qué es importante incluir en la respuesta
de plantas una descripción del ambiente cuando se analizan variaciones
entre plantas (Bazzaz y Sultan, 1987).
Por lo tanto, la plasticidad es una característica
fundamental del crecimiento de las plantas (Robinson y Rorison,
1988), constituyendo un mecanísmo de adaptación individual
a un ambiente heterogéneo no predecible, que genera ajuste poblacional
y que amortigua los efectos de cambios ambientales espaciales y temporales que
llevarían a selección natural (Grime et al., 1986;
Sultan, 1987). Esto previene la eliminación de individuos
y sus genes del ecosistema, manteniendo diversidad genética pasivamente
en la población, por lo que plasticidad tiene consecuencias para la evolución
(Sultan, 1987).
Robinson y Rorison (1988) estudiaron plasticidad
en Poa annua, H. lanatus, Deschampsia flexuosa y algunos cultivares
de L. perenne en relación a la disponibilidad de nitrógeno
en el suelo y reportaron que hay plantas que tienen diferentes grados de plasticidad
para diferentes características en un mismo individuo. La plasticidad
puede ocurrir simultáneamente en varias características de una
planta en crecimiento, más que en una característica específica,
manteniendo las otras constantes (Robinson y Rorison, 1988).
Por otra parte, no es necesario que todos los caracteres plásticos respondan
a las mismas limitantes ambientales (Jefferies, 1984).
La plasticidad de los caracteres está basada en el
control genético (Bradshaw, 1965; Bradshaw,
1972; Petit et al., 1996); ciertas estructuras y procesos
están disponibles para cambiar solo levemente (tal como hojas pinadas
y características florales), mientras que otras son más flexibles,
tal como ausencia de pubescencias y número de tallos (Clausen
et al., 1940; Clausen et al., 1948).
Se ha medido plasticidad morfológica y/o fisiológica,
como respuesta a los recursos disponibles del ambiente, en plantas creciendo
en ambientes heterogéneos (De Kroon y Hutchings, 1995;
Hutchings y Wijesinghe, 1997; Ryser y Eek, 2000),
así la planta desarrolla una integración fisiológica al
transportar recursos obtenidos desde sitios con alta disponibilidad a partes
de la planta donde los recursos son escasos, y pueden ser utilizados para permitir
a la planta explorar una área más extensa y alcanzar sectores
ricos en nutrientes. (Hutchings y Wijesinghe, 1997). Esto
se ha constatado en especies estoloníferas (Waite, 1994;
Hutchings y Wijesinghe, 1997). En áreas fértiles
los estolones produjeron más frecuentemente ramificaciones e internudos
cortos, que les permitieron a las plantas adquirir recursos desde el suelo en
forma más intensa. En áreas con baja fertilidad, los estolones
incrementaron la distancia de los internudos y decreció el número
de ramificaciones laterales, lo que les permitió cruzar rápidamente
a través de las zonas menos favorables (Sutherland y Stillman,
1988; Waite, 1994; De Kroon y Hutchings,
1995). Una especie que se ha reportado que tiene una respuesta plástica
de acuerdo al nivel de fertilidad del suelo es Ranunculus repens. Esta especie
toma intensamente nutrientes de los sectores fértiles, donde la presión
por los recursos es baja, en tanto que en los sectores con baja fertilidad,
donde los recursos son escasos y la competencia por ellos es más intensa,
muestra un incremento del largo de la distancia de los internudos (Waite,
1994). Otro ejemplo fue Cynodon dactylon: cuando las plantas recibían
estímulos de luz y nitrógeno 90% de las yemas axilares eran activadas,
pero en ambientes con baja luz y nitrógeno 70% de las yemas permanecían
en latencia, incrementándose la distancia entre los puntos de crecimiento.
Los estolones, son órganos que se distribuyen para encontrar áreas
que les permitan cosechar luz y nutrientes, y han mostrado ser altamente plásticos
bajo estímulos de luz, sin embargo órganos de almacenamiento como
los rizomas, han mostrado baja plasticidad (Dong y De Kroon, 1994).
En T. repens plasticidad es una característica individual evidente
que puede determinar el éxito de la planta (Turkington,
1989).
También las plantas pueden tener repuestas plásticas
influenciadas por sus vecinos. Respuestas de crecimientos plásticos diferentes
han sido inducidos por diferentes especies de gramíneas a T. repens
(Turkington, 1983a; Turkington, 1983b;
Marcuvitz y Turkington, 2000). De igual forma, se ha informado
que el comportamiento de A. odoratum en cuanto al largo de vida, crecimiento
y producción de semillas, puede ser plástico dependiendo de las
especies pratenses vecinas (Platenkamp y Foin, 1990).
Por lo tanto, la plasticidad es una estrategia que poseen
las plantas que permite a plantas individuales, dentro de especies, maximizar
la adquisición de recursos y las tasas de crecimiento en el corto plazo
(Ryser y Eek, 2000) y colonizar ambientes contrastantes y/o
ser exitosas cuando los niveles de las variables limitantes del ecosistema varían.
CONCLUSIONES
La disponibilidad de los recursos del suelo, de la luz, de
los sitios de germinación, y la defoliación, en especial el pastoreo
selectivo, pueden ser limitantes ambientales que afecten el crecimiento de las
plantas y a la dinámica de la composición botánica y producción
de los ecosistemas pratenses.
Se han desarrollado hipótesis, como la de “Diversidad-Estabilidad”
y la de “Redundancia de Especies”, que exploran el rol de la diversidad
de especies pratenses en la mantención de la estabilidad de la pradera
ante cambios ambientales. Ambas hipótesis se centran en el rol tampón
que tendrían las especies pratenses, ya sea como especies individuales
o como grupos funcionales de especies, para mantener la función ecosistémica.
Sumado a lo anterior, la metodología de la Condición
de Pradera analiza el estado del ecosistema pratense basada en el desarrollo
sucesional de las especies pratenses y la producción de la pradera, en
un momento particular y a través del tiempo. Esta metodología
trabaja en base al agrupamiento de especies de acuerdo a la sucesión
de ellas y al estado de desarrollo del ecosistema. Desde esta perspectiva la
metodología de la condición puede ser asociada a la hipótesis
de la Redundancia de Especies, de manera tal que los grupos de especies que
determinan la condición de la pradera corresponderían a la vez
a grupos funcionales de especies. De esta forma ambos planteamientos son complementarios.
La presencia de las especies pratenses o de los grupos funcionales
de especies y su arreglo y magnitud en la pradera, estaría determinada
por su capacidad para competir por los recursos disponibles, y por el nivel
de tolerancia a los diferentes estrés y alteraciones ambientales.
Sin desconocer la importancia que tiene para los ecosistemas
pratenses la diversidad de especies, el elemento diversidad dentro de especies
aún no ha sido considerado en los análisis de estabilidad y diversidad,
y ciertamente tiene un gran valor en ello, a la vez que entrega una nueva dimensión
no explorada en la discusión sobre estabilidad y diversidad.
Para las especies pratenses la persistencia a través
del tiempo y el espacio es un objetivo necesario de alcanzar; la plasticidad
fenotípica y/o de la presencia de ecotipos serían mecanismos que
permitirían que ello ocurra. A través de estos mecanismos las
especies pratenses pueden colonizar ambientes contrastantes que posean una variedad
de limitantes ambientales, y a la vez le permitirían al ecosistema pratense
mantener la diversidad de especies y su estabilidad cuando ocurran cambios en
los niveles de las variables limitantes.
Por lo tanto, la diversidad de especies en una pradera tiene un importante rol
en la mantención de la estabilidad del ecosistema pratense, pero a la
vez la diversidad dentro de especies parece ser también importante para
mantener la estabilidad de los ecosistemas pratenses bajo condiciones ambientales
cambiantes y heterogéneas.
BIBLIOGRAFIA
AARSSEN, L. W.; TURKINGTON, R. 1985. Within-species
diversity in natural populations of Holcus lanatus, Lolium perenne
and Trifolium repens from four different-aged pastures. Journal of
Ecology 73: 869-886.
ADAMS, T. E.; VAUGHN, C. E.; SANDS, P. B. 1999.
Geographic races may exist among perennial grasses. California Agriculture 53:
33-38.
ANTONOVICS, J. 1978. The population genetics
of mixtures. In: Wilson, J. R., ed. Plant relations in pastures. East Melbourne,
Australia, CSIRO. pp. 233-252.
ANTONOVICS, J.; BRADSHAW, A. D. 1970. Evolution
in closely adjacent plant populations. VII. Clinal patterns at a mine boundary.
Heredity 25: 349-362.
ARCHER, S. 1994. Woody plant encroachment into
Southwestern grasslands and savannas: Rates, patterns and proximate causes.
In: Vavra, M.; Laycock, W. A.; Pieper, R. D., eds. Ecological Implications of
Livestock Herbivory in the West. Society for Range Management, Denver. pp. 13-68.
ARCHER, S.; SMEINS, F. E. 1991. Ecosystem-level
processes. In: Heitschmidt R. K.; Stuth, J. W., eds. Grazing Management: An
Ecological Perspective.Portland, Oregon, Timber Press. pp. 109-139.
BARBOUR, M. G.; BURK, J. H.; PITTS, W. D. 1987.
Terrestrial plant ecology. Benjamen/Cummings, Menlo Park, CA. 604 p.
BAZZAZ, F. A.; SULTAN, S. E. 1987. Ecological
variation and the maintenance of plant diversity. In: Urbanska K. M., ed. Differentiation
patterns in higher plants. New York, Academic Press. pp. 69-93.
BEGON, M.; HARPER, J. L.; TOWNSEND, C. R. 1996.
Ecology: Individuals, Populations and Communities. 3rd ed. Oxford, Backwell
Science,. 1068 p.
BERENDSE, F. 1994. Competition between plant
populations at low and high nutrient. Oikos 71: 253-260.
BRADSHAW, A. D. 1965. Evolutionary significance
of phenotypic plasticity in plants. Advances in Genetics 13: 115-155.
BRADSHAW, A. D. 1972. Some evolutionary consequences
of being a plant. Evolutionary Biology 5: 25-47.
BRISEÑO DE LA HOZ, V. M.; WILMAN, D.
1981. Effects of cattle grazing, sheep grazing, cutting and sward height on
a grass-white clover sward. Journal of Agricultural Science, Cambridge 97: 699-706.
BRISKE, D. D. 1991. Developmental morphology
and physiology of grasses. In: Heitschmidt, R. K.; Stuth, J. W., eds. Grazing
management: An ecological perspective.Oregon, Timber Press. pp. 85-108.
BRISKE, D. D. 1996. Strategies of plant survival
in grazed systems: A functional interpretation. In: Hodgson, J.; Illius, A.
W., eds. The ecology and management of grazing systems. Wallingford, CAB International.
pp. 37-67.
BROCK, J. L.; FLETCHER, R. H. 1993. Morphology
of perennial ryegrass (Lolium perenne) plants in pastures under intensive
sheep grazing. Journal of Agricultural Science, Cambridge 120: 301-310.
BROWN, J. R.; STUTH J. W. 1993. How herbivory
affects grazing tolerant and sensitive grasses in a central Texas grassland:
integrating plant response across hierarchical levels. Oikos 67: 291-298.
CLAUSEN, J.; HIESEY W. M. 1958. Experimental
studies on the nature of species. IV. Genetic structure of ecological races.
Washington, D.C., Carnegie Institute of Washington. 293 p.
CLAUSEN, J.; KECK D.; HIESEY, W. M. 1940.
Experimental studies on the nature of species. I. Effect of varied environment
on Western North american plants. Washington, D.C., Carnegie Institute of Washington.
452 p.
CLAUSEN, J.; KECK, D.; HIESEY W. M. 1948.
Experimental studies on the nature of species. III. Environmental responses
of climatic races of Achillea. Washington, D.C., Carnegie Institute of Washington.
129 p.
COLEY, P. D.; BRYANT J. P.; CHAPIN III, F.
S. 1985. Resource availability and plant antiherbivore defense. Science 230:
895-899.
DAVISON, D. W. 1993. The effects of herbivory
and granivory on terrestrial plant succession. Oikos 68: 23-35.
DE KROON, H.; HUTCHINGS, M. J. 1995. Morphogical
plasticity in clonal plants: the foraging concept reconsidered. Journal of Ecology
83: 143-152.
DÍAZ BARRADAS, M. C.; ZUNZUNEGUI M.;
TIRADO, R.; AIN-LHOUT, F.; GRACÍA NOVO, F. 1999. Plant functional types
and ecosystem function in Mediterranean shrubland. Journal of Vegetation Science
10: 709-716.
DÍAZ, S.; CABIDO, M. 1997. Plant functional
types and ecosystem function in relation to global change. Journal of Vegetation
Science 8: 463-474.
DÍAZ, S.; CABIDO M.; CASANOVES F. 1998.
Plant functional traits and environmental filters at a regional scale. Journal
of Vegetation Science 9: 113-122.
DONG, M.; DE KROON, H. 1994. Plasticity in
morphology and biomass allocation in Cynodon dactylon, a grass species
stolons and rhizomes. Oikos 70: 99-106.
DYKSTERHUIS, E. J. 1949. Condition and management
of range land upon quantitative ecology. Journal of Range Management 2: 104-115.
DYKSTERHUIS, E. J. 1958. Ecological principles
in range evaluation. Botanical Review 24: 253-272.
EDWARDS, G. R.; LUCAS, R. J.; JOHNSON, M.
R. 1993. Grazing preference for pasture species by sheep is affected by endophyte
and nitrogen fertility. Proceedings of the New Zealand Grassland Association.
55: 137-141.
ELTON, C. S. 1958. The reasons for conservation.
The ecology of invasions by animals and plants. Chapman and Hall. pp. 143-153.
GASTÓ, J.; COSIO, F.; PANARIO, D. 1993.
Clasificación de Ecorregiones y Determinación de Sitio y Condición.
Red de Pastizales Andinos, Santiago. 254 p.
GITAY, H.; NOBLE, I. R. 1997. What are functional
types and how should we seek them?. In: Smith, T. M.; Shugart, H. H.; Woodward,
F. I., eds. Plant Functional Types: Their Relevance to Ecosystem Properties
and Global Change. Cambridge, Cambridge University Press. pp. 3-19.
GRACE, J. B. 1991. A clarification of the
debate between Grime and Tilman. Functional Ecology 5: 583-587.
GRANT, S. A.; BOLTON, G. R.; RUSSEL, A. J.
F. 1984. The utilization of sown and indigenous plant species by sheep and goats
grazing hill pastures. Grass and Forage Science 39: 361-370.
GRIME, J. P. 1974. Vegetation classificacion
by reference to strategies. Nature 250: 26-31.
GRIME, J. P.; CRICK, J. C.; RINCON, J. E.
1986. The ecological significance of plasticity. In: Jennings, D. H.; Trewavas,
A. J., eds. Plasticity in plants. Cambridge, The Company of Biologists Limited.
pp. 5-29.
GRIME, J. P.; HODGSON, J. G.; HUNT, R. 1989.
Comparative Plant Ecology: A functional approach to common British species.London,
Unwin Hyman. 742 p.
GRIME, J. P.; HUNT, R. 1975. Relative growth-rate:
Its range and adaptive significance in a local flora. Journal of Ecology 63:
393-422.
HARPER, J. L. 1977. Population biology of
plants. London. Academic Press. 892 p.
HODGSON, J. 1979. Nomenclature and definitions
in grazing studies. Grass and Forage Science 34: 11-18.
HODGSON, J.; CLARK, D. A.; MITCHELL, R. J.
1994. Foraging behaviour in grazing animals and its impact on plant communities.
In: Fahey, G. C., ed. Forage quality, evaluation and utilization. Madison, Wisconsin,
American Society of Agronomy Inc., Crop Science of America Inc., Soil Science
Society of America Inc. pp. 796-827.
HUSTON, M.; SMITH, T. 1987. Plant succession:
Life history and competition. The American Naturalist 130: 168-198.
HUTCHINGS, M. J.; SLADE, A. J. 1988. Morphological
plasticity, foraging and integration in clonal perennial herbs. In: Davy, A.
J.; Hutchings, M. J.; Watkinson, A. R., eds. Plant population ecology. Oxford,
Blackwell Scientific Publications. 28th Symposium of the British Ecological
Society. pp. 83-109.
HUTCHINGS, M. J.; TURKINGTON R.; CAREY P.;
E. KLEIN. 1997. Morphological plasticity in Trifolium repens L.: the effects
of clone genotype, soil nutrient level, and the genotype of conspecific neighbours.
Canadian Journal of Botany 75: 1382-1393.
HUTCHINGS, M. J.; D. K. WIJESINGHE. 1997.
Patchy habitats, division of labour and growth dividends in clonal plants. Trends
in Ecology and Evolution 12: 390-394.
INOUYE, R. S.; HUNTLY, N. J.; TILMAN, D.;
TESTER, J. R.; STILLWELL, M.; ZINNEL, C. 1987. Old-field succession on a Minnesota
sand plain. Ecology 68: 12-26.
IWASA, Y.; SATO, K.; KAKITA, M.; KUBO, T.
1994. Modelling biodiversity: Latitudinal gradient of forest species diversity.
In: Schulze, E.-D.; Mooney, H. A., eds. Biodiversity and ecosystem function.
Berlin, Springer-Verlag. pp. 432-451.
JAIN, S. K.; BRADSHAW, A. D. 1966. Evolutionary
divergence among adjacent plant populations. I. The evidence and its theorical
analysis. Heredity 21: 407-441.
JEFFERIES, R. L. 1984. The phenotype: Its
development, physiological constraints, and environmental signals. In: Dirzo,
R.; Sarukan, J., eds. Perspectives on plant population ecology. Sunderland,
Massachusetts, Sinauer. pp. 347-358.
JOHNSON, K. H.; VOGT, K. A.; CLARK, H. J.;
SCHMITZ, O. J.; VOGT, D. J. 1996. Biodiversity and the productivity and stability
of ecosystems. Trends in Ecology and Evolution 11: 372-377.
KIDD, P. S.; PROCTOR, J. 2000. The regrowth
response of ecotypes of Holcus lanatus L. from different soil types
in Northwestern Europe to phenolic acids. Plant Biology 2: 335-343.
KLEIJN, D.; VERBEEK, M. 2000. Factors affecting
the species composition of arable field boundary vegetation. Journal of Applied
Ecology 37: 256-266.
KLEYER, M. 1999. Distribution of plant functional
types along gradients of disturbance intensity and resource supply in an agricultural
landscape. Journal of Vegetation Science 10:697-708.
LAMBERT, M. G.; BARKER, D. J.; MACKAY, A.
D.; SPRINGETT, J. O. 1996. Biophysical indicators of sustainability of North
Island hill pasture systems. Proceedings of the New Zealand Grassland Association
57: 31-36.
LAMBERT, M. G.; CLARK, D. A.; GRANT, D. A.;
COSTALL, D. A.; FLETCHER, R. H. 1983. Influence of fertiliser and grazing management
on North Island moist hill country. 1. Herbage accumulation. New Zealand Journal
of Agricultural Research 26: 95-108.
LAMBERT M. G.; ROBERTS, E. 1978. Aspect differences
in an unimproved hill country pasture. II. Edaphic and biotic differences. New
Zealand Journal of Agricultural Research 21: 255-260.
LAWTON, J. H.; BROWN, V. K. 1994. Redundancy
in ecosystems. In: Schulze, E.-D.; Mooney, H. A., eds. Biodiversity and ecosystem
function.Berlin, Springer-Verlag. pp. 255-270.
LOIK, M. E.; NOBEL, P. S. 1993. Freezing tolerance
and water relations of Opuntia fragilis from Canada and the United
States. Ecology 74: 1722-1732.
LÓPEZ I., GASTÓ, J.; COSIO,
F. 1995. Caracterización de distritos y sitios de la provincia de pastizales
Estepa Muy Fría Tendencia Seco Estival o Patagonia Occidental. Agro Sur
23: 1-14.
MACARTHUR, R. 1955. Fluctuations of animal
populations and a measure of community stability. Ecology 36: 533-536.
MARCUVITZ, S.; TURKINGTON, R. 2000. Differential
effects of light quality, provided by different grass neighbours, on the growth
and morphology of Trifolium repens L. (white clover). Oecologia 125:
293-300.
MATTHEW, C.; TILLMAN, R. W.; HEDLEY, M. J.;
THOMPSON, M. C. 1988. Observations on the relationship between soil fertility,
pasture botanical composition, and pasture growth rate; for a north island pasture.
Proceedings of the New Zealand Grassland Association 49: 141-144.
McNAUGHTON, S. J. 1994. Biodiversity and function
of grazing ecosystems. In: Schulze, E. -D.; Mooney, H. A., eds. Biodiversity
and ecosystem function. Berlin, Springer-Verlag. pp. 361-383.
MEHARG, A. A.; CUMBES, Q. J.; MACNAIR, M.
R. 1993. Pre-adaptation of yorkshire fog, Holcus lanatus L. (Poaceae)
to arsenate tolerance. Evolution 47: 313-316.
MILTON, S. J.; DEAN, W. R. J.; DU PLESSIS,
M. A.; SIEGFRIED, W. R. 1994. A conceptual model of arid rangeland degradation.
The escalating cost of declining productivity. BioScience 44: 70-76.
MOONEY, H. A. 1976. Some contributions of
physiological ecology to plant population biology. Systematic Botany 1: 269-283.
NOBLE, J. C. 1973. The quantitative climax
concept and its application in determining range condition. Range Condition
Workshops.Australia, The University of New South Wales. pp. 4-9.
NOVAK, S. J.; MACK, R. N.; SOLTIS, D. E. 1991.
Genetic variation in Bromus tectorum (Poaceae): population differentiation
in its North American range. American Journal of Botany 78: 1150-1161.
NOVAK, S. J.; MACK, R. N.; SOLTIS, P. S. 1993.
Genetic variation in Bromus tectorum (Poaceae): introduction dynamics
in North America. Canadian Journal of Botany 71: 1441-1448.
PENNING, P. D.; NEWMAN, J. A.; PARSONS, A.
J.; HARVEY, A.; ORR, R. J. 1997. Diet preferences of adult sheep and goats grazing
ryegrass and white clover. Small Ruminant Research 24: 175-184.
PETIT, C.; THOMPSON, J. D.; BRETAGNOLLE, F.
1996. Phenotypic plasticity in relation to ploidy level and corm production
in the perennial grass Arrhenatherum elatius. Canadian Journal of Botany
74: 1964-1973.
PIEPER, R. D. 1994. Ecological implications
of livestock grazing. In: Vavra, M.; Laycock, W. A.; Pieper, R. D., eds. Ecological
implications of livestock herbivory in the West. Society for Range Management,
Denver. pp. 177-211.
PIMM, S. L. 1984. The complexity and stability
of ecosystems. Nature 307: 321-326.
PLATENKAMP, G. A. J. 1990. Phenotypic plasticity
and genetic differentiation in the demography of the grass Anthoxanthum
odoratum. Journal of Ecology 78: 772-788.
PLATENKAMP, G. A. J. 1991. Phenotypic plasticity
and population differentiation in seeds and seedlings of the grass Anthoxanthum
odoratum. Oecologia 88: 515-520.
PLATENKAMP, G. A. J.; FOIN, T. C. 1990. Ecological
and evolutionary importance of neighbours in the grass Anthoxanthum odoratum.
Oecologia 83: 201-208.
PLATENKAMP, G. A. J.; SHAW, R. G. 1992. Environmental
and genetic constraints on adaptive population differentiation in Anthoxanthum
odoratum. Evolution 46: 341-352.
RABOTNOV, T. A. 1974. Differences between
fluctuations and successions. In: Knapp, R., ed. Vegetation dynamics. Dr. Junk,
The Hague. Netherlands. pp. 19-24.
RENGEL, Z. 1992. Role of calcium in aluminium
toxicity. New Phytologist 121: 499-513.
RICE, K. J.; MACK, R. N. 1991a. Ecological
genetics of Bromus tectorum. I. A hierarchical analysis of phenotypic
variation. Oecologia 88: 77-83.
RICE, K. J.; MACK, R. N. 1991b. Ecological
genetics of Bromus tectorum. II. Intraspecific variation in phenotypic
plasticity. Oecologia 88: 84-90.
RIDOUT, M. S.; ROBSON, M. J. 1991. Diet composition
of sheep grazing grass/white clover swards: a re-evaluation. New Zealand Journal
of Agricultural Research 34: 89-93.
ROBINSON, D.; RORISON, I. H. 1988. Plasticity
in grass species in relation to nitrogen supply. Functional Ecology 2: 249-257.
ROMERO, M.; CASANOVA, A.; ITURRA, G.; REYES,
A.; MONTENEGRO, G.; ALBERDI, M. 1999. Leaf anatomy of Deschampsia antarctica
(Poaceae) from the Maritime Antarctic and its plastic response to changes in
the growth conditions. Revista Chilena de Historia Natural 72: 411-425.
RYSER, P.; EEK, L. 2000. Consequences of phenotypic
plasticity vs. interspecific differences in leaf and root traits for adquisition
of aboveground and belowground resources. American Journal of Botany 87: 402-411.
SILVERTOWN, J.; LINES, C. E. M.; DALE, M.
P. 1994. Spatial competition between grasses-rates of mutual invasion between
four species and the interaction with grazing. Journal of Ecology 82: 31-38.
SNAYDON, R. W. 1970. Rapid population differentiation
in a mosaic environment. I. The response of Anthoxanthum odoratum populations
to soils. Evolution 24: 257-269.
SNAYDON, R. W.; DAVIES, M. S. 1972. Rapid
population differentiation in a mosaic environment. II. Morphological variation
in Anthoxanthum odoratum. Evolution 26: 390-405.
SNAYDON, R. W.; DAVIES, M. S. 1976. Rapid
population differentiation in a mosaic environment. IV. Populations of Anthoxanthum
odoratum at sharp boundaries. Heredity 37: 9-25.
SNAYDON, R. W.; DAVIES, T. M.. 1982. Rapid
divergence of plant populations in response to recent changes in soil conditions.
Evolution 36: 289-297.
STUTH, J. W. 1991. Foraging behaviour. In:
Heitschmidt, R. K.; Stuth, J. W., eds. Grazing management: An ecological perspective.Portland,
Oregon, Timber Press. pp. 65-84
SULTAN, S. E. 1987. Evolutionary implications
of phenotypic plasticity in plants. Evolutionary Biology 21: 127-178.
SUTHERLAND, W. J.; STILLMAN, R. A. 1988. The
foraging tactics of plants. Oikos 52: 239-244.
SYMEONIDIS, L.; McNEILLY, T.; BRADSHAW, A.
D. 1985. Interpopulation variation in tolerance to cadmium, copper, lead, nickel
and zinc in nine populations of Agrostis capillaris L. New Phytologist
101: 317-324.
TAYLOR, R.; SMITH, I. 1997. The State of New
Zealand’s Environment. The Ministry for the Environment, Wellington, New
Zealand.
THOMAS, H. 1980. Terminology and definitions
in studies of grassland plants. Grass and Forage Science 35: 12-23.
THOMPSON, K. 1987. The resource ratio hypothesis
and the meaning of competition. Functional Ecology 1: 297-315.
THOMPSON, K.; GRIME, J. P. 1988. Competition
reconsidered - a reply to Tilman. Functional Ecology 2: 114-116.
TILMAN, D. 1994a. Community, diversity and
succession: The roles of competition, dispersal, and habitat modification. In:
Schulze, E.-D.; Mooney, H. A., eds. Biodiversity and ecosystem function.Berlin,
Springer-Verlag. pp. 324-344.
TILMAN, D. 1994b. Competition and biodiversity
in spatially structured habitats. Ecology 75: 2-16.
TILMAN, D. 1989. Competition, nutrient reduction
and the competitive neighbourhood of a bunchgrass. Functional Ecology 3: 215-219.
TILMAN, D. 1990. Constraints and tradeoffs:
toward a predictive theory of competition and succession. Oikos 58: 3-15.
TILMAN, D. 1987. On the meaning of competition
and the mechanisms of competitive superiority. Functional Ecology 1: 304-315.
TILMAN, D. 1982. Resource competition and
community structure.Princenton, NJ, Princeton University Press. 296 p.
TILMAN, D. 1980. Resources: a graphical-mechanistic
approach to competition and predation. American Naturalist 116: 362-393.
TILMAN, D.; DOWNING, J. A. 1994. Biodiversity
and stability in grasslands. Nature 367: 363-365.
TILMAN, D.; WEDIN, D. 1991a. Dynamics of
nitrogen competition between successional grasses. Ecology 72: 1038-1049.
TILMAN, D.; WEDIN, D. 1991b. Plant traits
and resource reduction for five grasses growing on a nitrogen gradient. Ecology
72: 685-700.
TOTHILL, J. C. 1978. Comparative aspects
of the ecology of pastures. In: Wilson, J. R., ed. Plant relations in pastures.
Esast Melbourne, Australia, CSIRO. pp. 385-402.
TURKINGTON, R. 1989. The growth, distribution
and neighbour relationships of in a permanent pasture. VI. Conditioning effects
by neighbours. Journal of Ecology 77: 734-746.
TURKINGTON, R. 1983a. Leaf and flower demography
of Trifolium repens L. I. Growth in mixture with grasses. New Phytologist
93: 599-616.
TURKINGTON, R. 1983b. Leaf and flower demography
of Trifolium repens L. II. Locally differentiated populations. New
Phytologist 93: 617-631.
TURKINGTON, R.; HARPER, J. L. 1979. The growth,
distribution and neighbour relationships of Trifolium repens in a permanent
pasture. I. Ordination, pattern and contact. Journal of Ecology 67: 201-218.
VAVRA, M.; LAYCOCK, W. A.; PIEPER, R. D.
1994. Ecological implications of livestock herbivory in the West. Society for
Range Management, Denver. 297 p.
WAITE, S. 1994. Field evidence of plastic
growth responses to habitat heterogeneity in the clonal herb Ranunculus
repens. Ecological Research 9: 311-316.
WALKER, B. 1992. Biodiversity and ecological
redundancy. Conservation Biology 6: 18-23.
WEDDERBURN, M. E.; PENGELLY, W. J. 1991.
Resident ryegrass in hill country pastures. Proceedings of the New Zealand Grassland
Association 53: 91-95.
WEDDERBURN, M. E.; PENGELLY, W. J.; TUCKER,
M. A.; DI MENNA, M. E. 1989. Description of ryegrass removed from New Zealand
North Island hill country. New Zealand Journal of Agricultural Research 32:
521-529.
WEDDERBURN, M. E.; TUCKER, M. A.; PENGELLY,
W. J. 1990. Responses of a New Zealand North Island hill perennial ryegrass
collection to nitrogen, moisture stress, and grass grub (Costelytra zealandica)
infestation. New Zealand Journal of Agricultural Research 33: 405-411.
WIJESINGHE, D. K.; HUTCHINGS, M. J. 1999.
The effects of environmental heterogeneity on the performance of Glechoma hederacea:
the interactions between patch contrast and patch scale. Journal of Ecology
87: 860-872.
WILSON, J. B. 1999. Guilds, functional types
and ecological groups. Oikos 86: 507-522.
