INVESTIGACIONES

DETERMINACIÓN PARA CHILE DE HONGOS ENTOMOPATOGENOS DEL GENERO ENTOMOPHTHORA. I¹

Carlos Aruta M.², Roberto Carrillo Ll.³ y Susana González M.⁴

¹ Trabajo realizado con aportes de la Facultad de Ciencias Agrarias y de la Vicerrectoría do Investigaciones Proyecto Nº. 72-73. Trabajo presentado en las XXV Jornadas Agronómicas.
² Egresado de Agronomía, Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Austral de Chile. Casilla 567, Valdivia.
³ Ingeniero Agrónomo, Profesor del Instituto de Defensa de las Plantas, Universidad Austral de Chile. Casilla 567, Valdivia.
⁴ Tecnólogo Médico, Profesora del Instituto de Defensa de las Plantas, Universidad Austral de Chile. Casilla 567, Valdivia.

Diverse fungi of the genus Entomophthora parasitic on insects were identifica from the chilean provinces of Ñuble and Valdivia. The fungi species are: Entomophthora aphidis Hoffman, E. grylli Fresenius, E. planchoniana Cornu, E. sphaerosperma Fresenius and E. thaxteriana (Petch) Hall et Bell.
Entomophthora aphidis, E. planchoniana and E. thaxteriana were parasitic on species of Homoptera, E. sphaerosperma on Lepidoptera and E. grylli on Ortoptera.
Fungi species are described pointing out synonyms, morphological characteristics, spore measuremcnts, symptoms in parasitized insects and their host plants.

Se determinaron diversos hongos del género Entomophthora, parasitando numerosas especies de insectos en las provincias de Ñuble y Valdivia. Los hongos determinados fueron: Entomophthora aphidis Hoffman, E. grylli Fresenius, E. planchoniana Cornu, E. sphaerosperma Fresenius y E. thaxteriana (Petch) Hall et Bell.
Se encontraron las especies, E. aphidis, E. planchoniana y E. thaxteriana parasitando Homópteros, E. sphaerosperma, parasitando Lepidópteros y E. grylli, en Ortópteros.
Se detallan en el trabajo sinonimia, características morfológicas, medidas de las esporas, sintomatología en los insectos parasitados, y huéspedes para cada una de las especies encontradas.

INTRODUCCIÓN

Las poblaciones de insectos son reguladas por factores abióticos y bióticos. Entre estos últimos, los hongos juegan un papel muy importante.

En el país existen pocos antecedentes de la acción de hongos entomoparásitos como reguladores de las poblaciones de insectos (Olalquiaga 1963-1964, Lara de Z. y Zúñiga 1969 y Apablaza y Tiska 1973).

Este estudio tiene por objeto iniciar la determinación de las diferentes especies entomoparásitas de la familia Entomophthoraceae que se encuentran en el país, señalando sinonimia, características morfológicas, sintomatología, insectos en los cuales se ha detectado el parasitismo, e intensidad de las epizootias.

REVISIÓN DE LA LITERATURA

De acuerdo a su reproducción sexual isogámica, el orden Entomophthora se incluye dentro de la clase Zigomycetes (Lindquist, 1967 y Ainsworth, Sparrow y Sussman, 1973). Este orden sólo posee la familia Entomophthoraceae (Mac Leod, 1963 y Waterhouse, 1973), la cual según Lakon (1963) se divide en los géneros Basidiobolus, Completoria, Conidiobolus, Entomophthora, Empusa, Lamia y Tarichium. Mac Leod (1963) y Waterhouse (1963), agregan los géneros Ancylistes y Massospora y consideran que no es justificable la separación en los géneros Lamia, Tarichium, Empusa, y Entomophthora, señalando que todos ellos deben agruparse en este último género. Mac. Leod y Müller Kogler (1973) agregan los géneros Zygaenobia, Zoophthora, Triplosporium, Entomaphaga, Culicicola, Strongswellsea y Myiophyton.

Los géneros de la familia Entomophthoraceae presentan diferentes modos de vida: Completoria y Ancylistes son parásitos de heléchos y algas, Basidiobolus y Conidiobolus son saprofitos y parásitas de animales y Entomophthora y Massospora parasitan Artrópodos. (Mac Leod 1963 y Waterhouse 1973).

El orden Entomophthorales se caracteriza por presentar un micelio corto, cenocítico y que se fragmenta en cuerpos rafales.

La reproducción asexual es casi siempre por conidias, que pueden nacer en conidióforos simples o ramificados y que una vez maduras son lanzadas lejos. Bajo condiciones ambientales adversas pueden formar clamidosporas. La reproducción sexual ocurre por unión de fragmentos de micelio para formar zigosporas. En algunas especies los cuerpos hifales no reaccionan sexualmente y por partenogénesis desarrollan azigosporas (Alexopoulos 1952 y Waterhouse 1973).

Algunas especies presentan rizoides, los cuales son hifas que salen del cuerpo del insecto parasitado y lo unen fuertemente al sustrato (Mac Leod 1963 y Gustaffson 1965).

Otra estructura que presentan algunos Entomophthorales son los cistidios (Figura 4), los cuales son hifas estériles que sobresalen de la capa de conidióforos que cubre al insecto parasitado (Mac Leod 1963 y Gustaffson 1965).

Figs. 1 - 6 Fig. 1. Conidias de E. a p h i d i s. Fig. 2. De izquierda a derecha: Conidias primarias y secundarias respectivamente, de E. a p h i d i s. Fig. 3. Esporas de resistencia de E. a p h i d i s. Fig. 4. Cistidio de E. a p h i d i s. Fig. 5. Rizoides de E. a p h i d i s. Fig. 6. Conidia de E. g r y 11 i .

Figs. 7 - 12 Fig. 7.Esporas de resistencia de E. g r y l l i. Fig. 8. Conidia de E. p l a n c h o n i a n a. Fig. 9. Conidia de E. p l a n c h o n i a n a, rodeada por una capa de citoplasma. Fig. 10. Rizoides de E. p l a n c h o n i a n a. Fig. 11. Conidias de E. s p h a e r o s - p e r m a. Fig. 12. Esporas de resistencia de E. s p h a e r o s - p e r m a.

Figs. 13 - 18 Fig. 13. Rizoides de E. s p h a e r o sp e r m a. Fig. 14. Conidióforo dígito-ramificado de E. s p h a e r o s p e r m a. Fig. 15. Conidia de E. t h a x t e r i a n a. Fig. 16. Conidia primaria de E. t h a x t e r i a n a dando origen a una secundaria. Fig. 17. Conidias dispuestas en serie, luego de haber ido una dando origen a la otra, de tal manera, que en una sola está el citoplasma. Fig. 18. Esporas de resistencia de E. t h a x t e r i a n a.

En Chile existen algunos antecedentes de especies del género Entomophthora. Olalquiaga (1963-1964) señala la presencia de E. aulicae (Reich) Sorok y E. grylli parasitando al saturnido Ormiscodes cinnamomea (Feist.) en base a determinaciones de Stein-hauss en 1955 y Marsh 1963. Según Mac. Leod y Müller-Kögler (1973), el hongo entomopatógeno no podría ser E. grylli, ya que esta especie parásita únicamente insectos del orden Orthoptera. Zúñiga (1967) en un estudio de áfidos y sus enemigos naturales, menciona a Entomophthora planchoniana Cornu, parasitando al áfido Capitophorus eleagni del Guercio, en base a una determinación realizada en los Estados Unidos de Norte América de muestras enviadas por Caltagirone en 1953. Zúñiga (1970) basado en determinaciones hechas en Estados Unidos de Norte América a partir de muestras parasitadas colectadas por él, indica que un hongo que controla eficazmente al áfido Metopolophium dirhodum (Walker) es Entomophthora aphidis Hoffman. Leighton (1973), basándose en la sintomatología de los insectos parasitados, señala la presencia de Entomaphthora grylli Fresenius en su estudio sobre los Acrídidos de importancia agrícola de la provincia de Valdivia.

MATERIAL Y MÉTODO

Se analizaron muestras de insectos colectadas en las provincias de Nuble y Valdivia. Las muestras se colocaron en bolsas plásticas para ser estudiadas en el laboratorio dentro de un plazo no mayor a 24 horas después de su recolección.

Para el estudio de laboratorio se escogieron aquellos insectos que mostraron síntomas de estar parasitados, los cuales fueron puestos sobre portaobjetos y dentro de cámaras húmedas, en discos Petri, e incubadas a 20ºC, durante 24 horas.

El material así tratado se observó bajo una lupa esteroscópica con el fin de determinar las características más notorias que presentaba el material parasitado, tales como presencia de rizoides y cistidios.

Posteriormente se realizó una preparación con lactofenol, para observar las diversas características del hongo bajo el microscopio, tales como cuerpos hifales, rizoides, cistidios y conidias.

Tendiente a determinar los organismos, se observaron y describieron las características morfológicas de ellos; se observó la sintomatología en insectos parasitados; se consideraron las epizootias detectadas en la zona y los insectos que aparecían como huéspedes en estos hongos entomopatógenos y las especies vegetales sobre las cuales se encontraban presentes.

Las fotografías de las diversas características de las especies determinadas que aparecen en el texto, fueron tomadas con un fotomicroscopio Zeiss, a partir de material montado en lactofenol.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se determinaron 5 especies de hongos entomopatógenos, todas ellos pertenecientes al género Entomophthora.

Entcmophthora aphidis Hoffman 1858

Sinominia:

Según Gustaffson (1965)
Tarichium aphidis Cohn 1870
Empusa aphidis (Hoffman) Thaxter 1888

Características morfológicas

E'sta especie presenta conidias elípticas que a menudo poseen varias vacuolas, (Fig. 1). Las conidias primarias son uninucleadas y dan origen a conidias secundarias de menor tamaño y más ovoides que sus antecesores, (Fig. 2).

Las esporas de resistencia son esféricas, de superficie lisa y su contenido interior es granuloso, (Fig. 3).
Entomophthora aphidis presenta cistidios relativamente largos y rizoides, (Figs. 4 - 5, respectivamente).

Medidas de las esporas

Ss midieron 250 conidias provenientes de insectos parasitadas, fluctuando entre 19,7 o 25,5 µ de largo x 11,0 - 14,7 µ de ancho; con un promedio de 23,2 x 12,7 µ. Gustaffson (1965) indica las medidas dadas por Thaxter, Grobler et al, Mac Leod y Winter, las cuales son 25 x 12 µ, 25,5 y 12,0 /u, 18,5 x 9 µ y 26 - 30 x 10 - 16 µ, respectivamente. Este autor encontró en conidias producidas en insectos parasitados, un largo entre 18 y 25 µ con un promedio de 21 µ y un ancho entre 7 y 14 µ, con un promedio de 11 µ.

Las esporas de resistencia midieron en promedio 29,4 µ, de diámetro, variando entre 25,8 y 33,1 µ.

Sintomatología en los insectos parasitados

En condiciones de campo los insectos parasitados con humedad relativa baja, presentan una coloración rojiza, al aumentar la humedad, los áfidos se cubren de una capa blanquisca, debido a la abundante esporulación del hongo. Los insectos parasitados permanecen adheridos al sustrato debido a la presencia de rizoides.

Epizootias

Hasta el momento las principales especies de hongos reguladores de las poblaciones de áfidos encontradas en las zonas estudiadas, han sido E. aphidis y E. planchoniana.

Huéspedes

Macrosiphoniella sanborni (Guillete) en Chrysanthemum sp., Myzus persicae (Sulzer) en Solanum tuberosum L., Rhopalosiphum padi L. en Triticum aestivum L. y Hordeum vulgare L., y Sitobion avenae (Fabricius) en gramíneas.

Entomophthora grylli Fresenius 1856

Sinominia:

Según Mac Leod y Müller-Kögler (1973)
Entomophthora colorata Sorokin 1881
Entomophthora calopteni Bessey 1883
Entomophaga grylli (Fresenius) Batko 1964
Entomophthora (Tarichium) calopteni (Bessey) Mac Leod et Müller-Kögler 1970

Características morfológicas.

Las conidias de E. grylli son en su mayoría piriformes, existiendo también entre ellas la forma ovoidal (Fig. 6). Tienen una papila ancha y redondeada. Son hialinas con uno o más glóbulos de grasa en su interior. Es frecuente observar la emisión de conidias secundarias, las cuales son de menor tamaño y más redondeadas que las primarias.

La forma de los cuerpos hifales es variable, pues en un mismo insecto parasitado pueden encontrarse desde las formas filamentosas, común a todos los representantes del género Entomophthora, hasta las formas redondeadas. E. grylli no presenta rizoides ni cistidios.

Esta especie presenta esporas de resistencia, esféricas, de superficie lisa, gruesas paredes: son azigosporas. Se forman dentro del cuerpo del insecto, (Fig. 7).

Medidas de las esporas.

De las medidas de las conidas obtenidas en el estudio, fluctuaban entre 34,7 - 36,9 µ, de largo x 23,1 - 36,8 µ. de ancho; con un promedio de 35,8 x 25,1 µ. Mac Leod y Müller-Kögler (1973), dan los rangos de las medidas obtenidos por varios autores, así, Fresenius, Thaxter, Lakon, Skaife y Mac Leod, obtuvieron variaciones entre 33,3 - 43,5 µ, 30-40 y, 33-43 µ, 25-45 µ. y 27,5-44,0 µ, respectivamente para el largo y 27-37 µ, 25-36 µ., 25-37 y, 25-37 y 20-35 µ y 27,5-34,5 µ, respectivamente para el ancho.

Se midieron además 52 esporas de resistencia, las que tuvieron un diámetro promedio de 37,8 µ, el cual varió entre 31,3 y 42,3 µ. Mac Leod y Müller-Kögler, (1973), citan a varios autores que dan rangos de medida de las esporas de resistencia, de este modo, Thaxter da rangos entre 30 y 45 µ, Lakon entre 34 y 40 µ y Mac Leod entre 29 y 40 µ con un promedio 35,5 µ.

Sintomatologia en los insectos parasitados.

Los acrídidos parasitados por E. grylli en un comienzo ascienden por el follaje, ubicándose en las partea más altas. Antes de morir, el insecto contrae sus extremidades y de esta forma queda estrechamente abrazado a la planta huésped. Aún cuando todos los autores concuerdan en señalar que el insecto queda abrazado con la cabeza hacia arriba, en el estudio se observaron algunos insectos parasitados con la cabeza hacia abajo.

Después de la muerte se produce una distensión del abdomen y un curvamiento del extremo distal de éste hacia arriba. Después de un tiempo relativamente corto, aparecen a través de las membranas intersegmentales un gran número de conidióforos, formando una verdadera masa, y el hongo comienza a esporular abundantemente.

Epizootias

Observaciones realizadas durante el mes de Febrero en Valdivia, permiten señalar que durante este período E. grylli no produce epizootias de consideración, aún cuando no hubo una determinación porcentual del parasitismo. En el mes de Abril, en cambio, el porcentaje de Acrídidos parasitados era de importancia.

Huéspedes

Se determinó esta especie únicamente en acrídidos del género Dichroplus, en Valdivia.

Entomophthora planchoniana Cornu 1873

Sinonimia:

Según Gustaffson (1965)

Empusa planchoniana Petch 1938.
Entomophthora ferruginea Phillips 1886.
Entomophthora chromaphidis Burger et Swain 1918

Características morfológicas.

E. planchoniana presenta conidias en forma de campana (Fig. 8), con una pequeña papila en su parte apical, siendo la parte basal roma. Las conidias son hialinas y el citoplasma tiene una estructura interior granulosa. Es frecuente observar que están rodeadas por una capa protoplasmática de alrededor de 7 µ de ancho, (Fig. 9).

Esta especie no presenta cistidios, pero sí rizoides (Fig. 10), los cuales están formados por un haz de hifas especializadas que salen por la parte ventral del abdomen del insecto parasitado.

Medidas de las esporas.

Las conidias medidas en el presente trabajo, fluctuaron entre 14,1 - 18,0 µ de largo x 13,2 o 15,8 µ de ancho; con un promedio de 17,5 µ x 14,6 µ. Gustaffson (1965) determinó a partir de material recolectado en Suecia, un rango entre 16 y 22 µ de largo, con un promedio de 19 µ y un ancho que varió entre 13 y 17 µ, con un promedio de 15 µ.

Sintomatología de los insectos parasitados

Los insectos parasitados por E. planchoniana presentan características muy semejantes a los parasitados por E. aphidis, por esto, no es posible distinguir una especie de la otra a través de los síntomas en codiciones de campo.

Epizootias.

E. planchoniana es una de las especies de hongos más importantes como controladores de las especies de áfidos en las áreas estudiadas y generalmente se lo encuentra en las mismas poblaciones de insectos, actuando junto con E. aphidis. Sin embargo, estas especies no se encontraron ambas en el mismo insecto, en ninguno de los casos observados.

Huéspedes

Metopolophium dirhodum (Walker) en cereales, Cavariella aegopodii (Scopolli) en Apium graveolens L., Sitobion avenae (Fabricius) en gramíneas y Capitophorus eleagni (del Guercio) en Cynara scolymus L.

Entomophthora sphaerosperma Fresenius 1856

Sinonimia
Según Sawyer (1931)

Empusa radicans Brefeld 1870
Entomophthora radicans Brefeld 1871
Tarichium sphaerospermum Cohn 1875
Entomophthora phytonomy Arthur 1886

Características morfológicas.

Las conidias de E. sphaerosperma son elípticas, con una base roma apenas redondeada y rodeada por un cuello ligeramente visible. Según Sawyer (1931), esta estructura corresponde al lugar de encaje de la conidia en el conidióforo. Las conidias recién formadas carecen de vacuolas, pero estas comienzan a aparecer rápidamente, son hialinas, uninucleadas y de citoplasma granuloso, (Fig. 11).

Las conidias pueden emitir conidias secundarias de dos maneras: una a través de la brotación de una yema que la origina, y otra emitiendo un conidióforo largo y filamentoso en el extremo del cual se forma la conidia secundaria; an ambos casos la conidia es de menor tamaño y de forma semejante a su antecesora.

Las esporas de resistencia son esféricas (Fig. 12), de gruesa pared, con la superficie lisa y de estructura interior granulosa. Este hongo forma cistidios muy cortos y numerosos rizoides, (Fig. 13).

A diferencia de las tres especies descritas anteriormente en este estudio, E. sphaerosperma presenta conidióforos digito-ramificados (Fig. 14).

Medidas de las esporas.

En el estudio se pudieron medir 100 conidias de E. sphaerosperma, las cuales tuvieron medidas que fluctuaron entre 18,6 y 21,2 µ de largo x 5,9 - 6,8 µ de ancho; con un promedio de 20,1 x 6,3 µ. Gustaffson (1965) cita que Thaxter encontró un largo que fluctúa entre 26 y 15 µ, con un promedio de 20 µ y un ancho entre 5, y 8 µ, con un promedio de 5,5 µ. Sawyer (1931) señala medidas de 18 por 6 µ y Mac Leod (1956) 20 por 5,5 µ.

Las esporas de resistencia tuvieron un diámetro promedio de 25,8 µ, el que varió entre 24,5 y 27,3 µ. Sawyer (1931) da un diámetro promedio de 15 µ. Mac Leod (1956) señala un diámetro promedio de 25,5 µ y Gustaffson (1965) indica medidas entre 23 y 25 µ de diámetro para este tipo de esporas.

Sintomatologia de los insectos parasitarios.

En el caso de ataque de Plutella xilostella (Curtís), las larvas parasitadas disminuyen rápidamente su movilidad y la muerte viene muy luego, después de lo cual el hongo esporula abundantemente. Las larvas y pupas de este lepidóptero aparecen deformadas y fuertemente adheridas al sustrato, debido a la presencia de rizoides. En larvas de Copitarsia consueta (Walter), se observó un desprendimiento de la cutícula al ser parasitadas por el hongo.

Epizootias

En la provincia de Valdivia fue posible observar que epizootias causadas por este hongo lograron niveles de control estimados en cerca del 80% de las poblaciones de Copitarsia consueta (Walter) y Plutella xilostella (Curtís), después de lluvias de Verano.

Huéspedes

E. sphaerosperma se determinó en larvas de Copitarsia consueta (Walker) y en pupas y larvas de Plutella xilostella (Curtis), ambas en las plantas huéspedes Brassica napus y B. olearacea var. acephala.
Entomophthora thaxteriana (Petch) Hall et Bell 1963.
(Determinada por D.M. Mac Leod.)

Sinonimia:

Según Mac Leod y Müller-Kögler (1973)
Empusa planchoniana (Cornu) Thaxter 1888
Empusa thaxteriana (Petch) Batko 1964
Entomophaga thaxteriana (Petch) Batko1964
Entomophthora ignobilis Hall et Dunn 1957

Características morfológicas.

Las ceñidas de E. thaxteriana son casi esféricas o apenas ovoides, con una base papilada muy notoria, redondeada y a veces con un pequeño punto en el extremo de la papila (Fig. 15). Son hialinas a tenuemente amarillas, también con una estructura citoplasmática granular.

Cada conidia puede dar origen a conidias secundarias (Fig. 16) y éstas pueden volver a dar a su vez terciarias y asi sucesivamente. En el presente estudio fue posible encontrar hasta 6 conidias en serie (Fig. 17).

Las esporas de resistencia son azigosporas, esféricas de superficie lisa y de pared gruesa (Fig. 18).
E. thaxteriana no forma rizoides ni cistidios.

Medidas de las esporas.

En el trabajo se encontró para las conidias un largo variable entre 32,3 - 38,8 µ x 25,8 -32,3 µ de ancho, con un promedio de 34,6 x 28,9 µ,. Mac Leod y Müller-Kögler (1973) citan a Thaxter, el cual da como medidas 30-40 por 28-33 µ, y a Byford y Reeve, quienes obtuvieron un rango de 28 a 33 µ, en el largo y 24 a 30 µ en ancho. Por otro lado, Hall y Dunn (1957), obtuvo medidas que variaron entre 26 y 43 µ para el largo, con un promedio de 39 µ y entre 21 y 34 µ en ancho, con un promedio de 31 µ, y por último Gustaffson (1965) indica rangos entre 28 y 40 µ, con un promedio de 29 µ para el ancho.

Las esporas de resistencia midieron un promedio de 38,0 µ de diámetro, las cuales variaron entre 35,0 - 42,3 µ. Mac Leod y Müller-Kögler (1973) citan que Thaxter encontró una variación en la medida de dichas esporas entre 35 y 50 µ.

Sintomatologia de los insectos parasitados.

El insecto que es infectado por E. thaxteriana, no presenta deformaciones como en el caso de E. aphidis y E. planchoniana. Sólo emergen las conidias a través del cuerpo del insecto.

Los insectos atacados por esta especie se presentan adheridos al sustrato sólo por la probóscide, ya que no presenta rizoides.

Epizootias.

En las muestras colectadas, esta especie muestra poca incidencia en las poblaciones de Sitobion avenae y se puede estimar que su acción reguladora es escasa. Sin embargo, el hecho que el áfido parasitado se adhiere al sustrato sólo por la probóscide, permite que éste se desprenda fácilmente; esta stituación pudo provocar la baja importancia cuantitativa dada en el muestreo.

Huéspedes

Sitobion avenae (Fabricius) en trigo (Triticuni aestivum L.)

AGRADECIMIENTOS

Los autores desean agradecer al Profesor Donald M. Mac Leod del Insect Patholgy Research Institute de Ontario, Canadá, la confirmación de las identificaciones que se presentan en este trabajo y la identificación de Entomophthora thaxteriana (Petch) Hall et Bell 1963.

Al Sr. Tecnólogo Médico Patricio Torres por la ayuda prestada en la toma de algunas do las fotografías incluidas en el presente artículo.

LITERATURA CITADA

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Recepción de originales: 12 de Junio de 1974