Agro Sur Vol. 39(2) 67-78 2011
DOI:10.4206/agrosur.2011.v39n2-01

REVISIÓN DE LA LITERATURA E INTERPRETACIÓN

SUELOS SUPRESIVOS A ENFERMEDADES RADICALES: "DECLINACIÓN DEL MAL DE PIE (Gaeumannomyces graminis var. tritici) EN TRIGO", UN ESTUDIO DE CASO

ROOT DISEASE SUPRESSIVE SOILS: "TAKE ALL DECLINE (Gaeumannomyces graminis var. tritici) IN WHEAT", A CASE STUDY

Herman A. Doussoulin Jara^1,2, Ernesto A. Moya Elizondo³

¹ Instituto de Producción y Sanidad Vegetal, Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Austral de Chile. Casilla 567, Campus Isla Teja, Valdivia, Chile. E-mail: hdoussoulin@gmail.com.
² Programa de Magister en Ciencias Vegetales, Universidad Austral de Chile.
³ Departamento de Producción Vegetal, Facultad de Agronomía, Universidad de Concepción, Chillan, Chile. E-mail: emoya@udec.cl

ABSTRACT

Suppressive soils are a natural phenomena, they prevent or affect either the establishment of pathogens or the development of diseases affecting different crops. This review describes and discusses the bases behind this phenomenon, its global and local reports, the factors involved in the suppression and some agronomic practices that favor the development of these types of soils. Finally, we review the phenomenon of "Take all decline", which has been described around the world and also in Chile, and it is induced in soils infected by Gaeumannomyces graminis var. tritici after several years of wheat monoculture. It is associated with increasing Pseudomonas fluorescens populations able to produce the 2,4-diacetylphloroglucinol antibiotic.

Key words: Biological control, suppressive soils, Gaeumannomyces graminis var. tritici, Take all disease, Pseudomonas fluorescens.

RESUMEN

Los suelos supresivos corresponden a un fenómeno natural, en cual algunos suelos no permiten o afectan el establecimiento de patógenos o el desarrollo de enfermedades que afectan a diferentes cultivos. Esta revisión describe y discute los fundamentos que sustentan este fenómeno, reportes realizados a nivel mundial y local, factores involucrados en la supresión y algunas prácticas agronómicas que favorecen el desarrollo de este tipo de suelos. Finalmente, se analiza el caso de la "declinación del Mal del pie" que es inducida en suelos infectados por el hongo Gaeumannomyces graminis var. tritici después de varios años de monocultivo de trigo y asociado al aumento de poblaciones de Pseudomonas fluorescens con capacidad de producir el antibiótico 2,4-diacetilfloroglucinol.

Palabras claves: Control biológico, suelos supresivos, Gaeumannomyces graminis var. tritici; Mal del pie, Pseudomonas fluorescens.

INTRODUCCION

Las enfermedades que ocurren a nivel de suelo, que incluyen, las pudriciones radicales y de la corona, marchiteces y caídas de plántulas, están entre los factores limitantes para alcanzar el potencial de rendimiento de los cultivos agrícolas. La agricultura convencional depende en gran medida del uso de tratamientos químicos de semillas y del suelo, para controlar estos patógenos y para mejorar el rendimiento de los cultivos afectados por estas enfermedades. Por otra parte, muchos tratamientos químicos no son del todo eficientes y encierran riesgos para la salud y el medioambiente. Esta situación ha dado lugar a un interés creciente en el control biológico como una prometedora alternativa o una forma complementaria de apoyo para reducir el uso de este tipo de tratamientos. El control biológico implica el uso de microorganismos benéficos para la protección de la planta y está siendo considerado como una alternativa viable para sustituir o reducir el uso de plaguicidas químicos (Pal y McSpadden, 2006). Una fuente para encontrar bioantagonistas para el control de enfermedades que ocurren a nivel del suelo está asociada a que existen algunos suelos en los cuales algunos microorganismos nativos protegen al cultivo de ciertos patógenos, y que se denominan como "suelos supresivos", ya que no permiten o reducen notoriamente el desarrollo de este tipo de enfermedades. Un caso típico de este fenómeno son los suelos supresivos a Mal del pie del trigo, enfermedad causada por el hongo Gaeumannomyces graminis (Sacc.) von Arx & Olivier var. tritici Walter que han sido reportados a nivel mundial (Hornby, 1998 y Weller et al., 2002), y en Chile (Campillo et al., 2001, Andrade et al., 2011, Arismendi et al., 2012). Aunque el fenómeno es recurrente, los mecanismos involucrados en el fenómeno no son del todo entendidos. Por lo anterior, este artículo es una revisión de lo que se entiende por un suelo supresivo, además de describir cuáles son los factores involucrados y cuáles de ellos permiten manejar la supresión. Por otra parte se hace un análisis del fenómeno conocido como declinación del Mal del pie del trigo y se presentan algunos reportes de este fenómeno en Chile.

SUELOS SUPRESIVOS.

El concepto de "suelos supresivos" ha sido descrito por Baker y Cook (1974), como aquellos suelos en los que la incidencia o severidad de una enfermedad sigue siendo baja, a pesar de que exista la presencia de un patógeno, el hospedero susceptible y las condiciones ambientales que favorecen su infección y posterior desarrollo de la enfermedad. Además Baker y Cook (1974) señalan que esta puede ser el resultado de distintos mecanismos: a) incapacidad del patógeno para establecerse, b) se establecen pero no causan síntomas de la enfermedad en las plantas, y c) se establecen causando síntomas en plantas inicialmente, pero la gravedad de la enfermedad disminuye con el tiempo, a pesar de que exista el patógeno en el suelo. Alabouvette et al. (2006) señalan que esta definición no considera que en todos los suelos hay cierto grado de inhibición biológica que va en un continuo, desde suelos altamente supresivos a suelos altamente conductivos de una enfermedad. Un "suelo conductivo" corresponde a aquellos suelos que permiten el desarrollo de enfermedades, es decir todo lo opuesto a un suelo supresivo (Hass y Défago, 2005). Los suelos supresivos han sido descritos para un gran número de patógenos del suelo que incluyen a: G. graminis var. tritici (mal del pie del trigo) (Cook y Rovira, 1976); Fusarium oxysporum (marchiteces en varios cultivos) (Alabouvette, 1999); Plasmodiophora brassicae Woronin (hernia de las coles) (Murakami et al., 2000); Pythium spp. y Rhizoctonia solani Khun (caída de plántulas y pudriciones radicales en varios cultivos) (Mazzola, 1999; Garbeva et al., 2004); Streptomyces scabies Thaxter (sarna común de la papa) (Lorang et al., 1995; Liu et al., 1996); Ralstonia solanacearum Smith (marchitez bacteriana del tomate, tabaco, papa y otros cultivos) (Hayward, 1991) y nemátodos del género Heterodera (Kerry 1988).

Weller et al. (2002), distinguen entre los términos "suelo supresivo de patógeno" y "suelo supresivo de enfermedad", el primero hace referencia a la capacidad del suelo para limitar la densidad de inóculo del patógeno y su actividad saprofítica, y el segundo a la capacidad del suelo para restringir el desarrollo de la enfermedad, incluso aunque existan las condiciones favorables para que esto ocurra. Es importante destacar que la supresión del patógeno y la supresión de la enfermedad podrían no ocurrir simultáneamente, y algunos suelos pueden ser supresivos al patógeno y no supresores de la enfermedad y viceversa (Hornby, 1983; Weller et al., 2002; Höper y Alabouvette, 2006).

Dependiendo del número de microorganismos involucrados en la supresión, esta puede ser dividida en "general" y "específica" (Baker, 1987, Weller et al., 2002). La supresión general es conocida también como "antagonismo no específico" o "tampón biológico". Este tipo de supresión está relacionado con la biomasa microbiana total del suelo, la cual compite con el patógeno por recursos o a través de otras formas de antagonismo (Weller et al., 2002). Las características que deben cumplirse para que ocurra este tipo de supresión son: debe haber más de un microorganismo o grupo específico de microorganismos involucrado, no ser transferible a suelos conductivos, no ser eliminada con calor húmedo (60°C por 30 minutos), ser reducida pero no eliminada por la aplicación de fumigantes y además debe actuar a todas las temperaturas del suelo incrementándose sobre los 5°C (Hornby, 1983; Baker, 1987). Por el contrario, la supresión específica se asocia a un microorganismo específico o a un grupo de microorganismos que afectan a un patógeno específico, siendo a su vez transferible hacia otros suelos conductivos (Baker, 1987; Mazzola, 2002; Weller et al. , 2002), por lo que en algunos casos se les ha denominado también como "suelos transferibles" (Weller et al., 2002). Además este tipo de supresión es eliminado por calor húmedo y fumigantes y actúa solo a temperaturas bajo los 20°C (Hornby, 1983; Baker, 1987).

En general, los suelos poseen una población microbiana diversa que incluye bacterias y hongos; por lo cual, algunos suelos son naturalmente supresivos a fitopatógenos, limitando su supervivencia o crecimiento. Por lo mismo, la supresión natural es el resultado del efecto combinado de la supresión general y específica, las cuales funcionan como un continuo en el suelo, aunque pueden verse afectados de manera diferente por factores abióticos (condiciones climáticas, edáficas y agronómicas) (Weller et al., 2002).

De acuerdo a Hornby (1983) y Weller et al. (2002), los suelos supresivos pueden ser divididos en dos categorías: "Supresión de larga data" (natural) y "supresión inducida", la supresión de larga data es una condición biológica natural asociada al suelo, su origen no es conocido y persiste aún en ausencia de plantas. En contraste la supresión inducida es iniciada y sostenida por el monocultivo, un ejemplo de esta última es la "declinación de Mal del pie" ("Take-all decline", para su sigla en inglés), que se asocia a la reducción de la enfermedad causada por el hongo G. graminis var. tritici, en producciones de trigo sometidas a monocultivo de trigo durante varios años (McSpadden y Weller, 2001). Este fenómeno, por lo general, sucede con un brote inicial severo de la enfermedad y posteriormente la enfermedad se reduce espontáneamente, lo que resulta en un mayor rendimiento (Weller et al., 2002), este fenómeno es explicada en mayor detalle más adelante.

Factores involucrados en la supresión de enfermedades en ciertos suelos.

Existe evidencia de que la supresión de enfermedades es un resultado directo o indirecto de la actividad de los microorganismos del suelo (Alabouvette, 1986; Murakami et al., 2000; Mazzola, 2002; Weller et al., 2002). La naturaleza biológica de la supresión es confirmada por el hecho de que: (i) la supresión se pierde al pasteurizar o esterilizar el suelo, y (ii) la supresión se puede transferir a suelos conductivos, a través de la adición de 0,1 a 10% de un suelo supresivos (Weller et al., 2002). La actividad microbiana incluye la presencia de varias especies de bacterias (géneros Pseudomonas, Burkholderia, Bacillus, Serratia, y actinomicetes) y hongos (géneros Trichoderma, Penicillium, Gliocladium, Fusarium spp. no patogénicos entre otros) que han sido identificados como antagonistas de patógenos en suelos (Scher y Baker, 1980; Sivan y Chet, 1989; Weller et al, 2002; Garveba, et al, 2004; Mazurier et al., 2009; Raaijmeaker et al., 2009). Los mecanismo mediante los cuales estos microorganismos realizan su acción en suelos supresivos son principalmente: competición por nutrientes, producción de antibióticos, sideróforos, por competencia e inducción de resistencia sistémica (Baker, 1968; Hornby 1983; Garveba, et al, 2004; Haas y Défago, 2005; Raaijmakers et al., 2009). Uno de los grupos más importantes de microorganismos antagonistas es el de las Pseudomonas fluorescens (Weller et al., 2002; Garveba, et al., 2004; Weller et al., 2007; Weller, 2007), que es un reconocido grupo de bacterias que actúa como biocontrolador de varios patógenos del suelo (Weller, 1988; Raaijmakers et al., 2002; Haas y Défago, 2005); tales como: G. graminis var. tritici, Fusarium spp., Thielaviopsis basicola Berk. y Broome, y Pythium spp. (Stutz et al,, 1986; Raaijmakers., et al., 2002; Weller, 2007 y Mazurier et al., 2009). Se ha determinado que el principal mecanismo empleado por este grupo para suprimir patógenos del suelo es el de la producción de antibióticos como 2,4-diacetylfloroglucinol (2,4-DAPG), ácido fenazina-1-carboxílico (PCA), pirrolnitrina y pioluteorina (Raaijmakers et al., 2002; Weller et al., 2002; Hass y Défago, 2005; Weller 2007;Weller et al, 2007).

Además, se ha demostrado que los factores abióticos (propiedades físico químicas) también poseen un rol en la supresión de enfermedades, al influenciar la actividad microbiana del suelo (Mazzola, 2002). Por ejemplo la hernia de las coles causada por P. brassicae, es suprimida al aumentar el pH del suelo (Murakami et al., 2000), por otra parte Meng et al., (2012), señalan que una disminución en el pH del suelo suprime la sarna común de la papa, causada por S. scabies. Supresión de naturaleza química o física es a menudo más fácil de identificar, en comparación con aquellos que son de naturaleza biológica en donde las interacciones entre los organismos son inevitables (Hornby, 1983; Weller et al, 2002).

Manejos agronómicos que benefician la supresión.

La supresión natural e inducida es dependiente de los microorganismos nativos del suelo para lograr la supresión de enfermedades de plantas. La supresión natural no se ve afectada por la planta hospedera o secuencia de cultivo utilizada, y es probable que sea el resultado de las características generales físicas y químicas del suelo y sus efectos sobre las comunidades microbianas (Mazzola, 2002). En contraste, la supresión inducida no sólo depende de las características del suelo, sino también de las plantas cultivada en dicho suelo, la secuencia de cultivos y las estrategias de manejo, por lo cual, generalmente, requiere de una gestión activa para su mantenimiento (Mazzola, 2002; Kinkel et al., 2011). Kinkel et al. (2011), señalan que el mejoramiento de la supresión en el suelo está relacionado con el enriquecimiento de las relaciones antagonistas o competitivas en uno o más componentes de la comunidad microbiana y que el manejo agrícola tiene un impacto sobre estos componentes.

Una alternativa puede ser el monocultivo durante varios años, el cual puede inducir la supresión en algunos suelos a una enfermedad determinada (Weller et al., 2002). Por ejemplo, supresión a F. oxysporum Schlecht. f. sp. melonis Snyder y Hansen (Sneh et al., 1987) y F. oxysporum Schlecht. f. sp. niveum Snyder y Hansen (Larkin et al., 1993) fue inducida por monocultivo de melón y sandía respectivamente. Igualmente Wang et al. (2012), observaron una reducción de la densidad de los patógenos Fusarium oxysporum Schlecht. f. sp. vasinfectum Snyder y Hansen, y Verticillium dahliae Klebahn luego de diez años de monocultivo de algodón. Uno de los mejores ejemplos de este mecanismo es el de los suelos supresivos a mal del pie causado por G. graminis var. tritici el cual se reduce espontáneamente después de algunos años de monocultivo y se mantiene siempre y cuando no se ingrese otro cultivo al sistema (Weller, 2002). Otra alternativa es la incorporación de materia orgánica, ya que mejora la actividad microbiana del suelo (Van Bruggen y Semonov, 2000; Weller et al., 2002; Haas y Defago, 2005). Bonanomi et al., (2007), señalan que la aplicación de materia orgánica al suelo ha resultado en una supresión a diferentes patógenos, entre los que destacan hongos de los géneros Verticillium, Fusarium, Phytophthora, y Rhizoctonia. Sin embargo, los resultados obtenidos por esta práctica muchas veces son inconsistentes, ya que en ocasiones se ha observado un aumento de la incidencia de enfermedades o fitotoxicidad en plantas, lo que estaría limitando su uso en el control de enfermedades (Bonanomi et al., 2007). La utilización de otras alternativas de manejo como el empleo de abonos verdes, rotación de cultivos y mínima labranza pueden ser útiles. El uso de estas prácticas, como la rotación de cultivos es corroborado por Peters et al. (2003), quienes al evaluar tres años de rotación entre los cultivos de cebada y papa (cv. "Ruset Burbank), concluyeron que frente a distintos tipos de patógenos tales como Fusarium spp., Helminthosporium solani Dur & Mont y Phytophthora erythroseptica Pethybr., se incrementa la habilidad antagonista de bacterias endófitas y de la rizósfera, gracias a la rotación y mínima labranza.

FENÓMENO DE DECLINACIÓN DEL MAL DEL PIE DEL TRIGO

El mal del pie del trigo causado por el hongo G. graminis var. tritici es la enfermedad de la raíz más importante del trigo a nivel mundial, y en Chile, la enfermedad se presenta con particular severidad en suelos trumaos (andisoles) en la zona sur de Chile, desde la Región del Bío Bío a la Región de Los Lagos (Campillo et al., 2001). El mismo patógeno también afecta en menor magnitud a cebada (Hordeum vulgare L.), triticale (Triticum aestivum x Secale cereale) y centeno (Secale cereale L.) (Cook, 2003). Las plantas afectadas por esta enfermedad presentan clorosis, retraso del crecimiento, madurez temprana, formación de puntas blancas, granos estériles y deshidratados (Latorre, 2004).

Para el control de este patógeno se recomienda habitualmente desinfección de semillas y la fumigación del suelo con diversos productos químicos antifúngicos. Sin embargo, estos métodos no son satisfactorios debido a su alto costo o baja eficacia (Apablaza, 1999; Cook, 2003; Andrade, 2004). Por lo anterior, el único método efectivo de control es la rotación de cultivos (dos a tres años con hospederos no susceptibles); el cual reduce en gran medida el inóculo del patógeno en el suelo (Cook, 2003). Sin embargo, Campillo et al. (2001) señalan que la rotación no siempre es factible de realizar, debido a diversos aspectos técnicos y económicos, y su efecto varía bajo diversas condiciones de suelo y clima. Andrade (2004), añade que dado que en el sur de Chile existen pocos cultivos alternativos que no sean susceptibles a la enfermedad y que puedan ser usados en rotaciones con trigo, es muy probable que el Mal del pie persista y aumente su incidencia. Como se mencionó anteriormente, una alternativa efectiva de manejo es el uso de control biológico para el manejo de la enfermedad (Weller et al., 2002). El fenómeno conocido como declinación del Mal del pie es un tipo de control biológico conservativo y se define como "la disminución espontánea de la incidencia y severidad del mal del pie luego de varios años de monocultivo de trigo u otros cultivos hospedantes susceptibles, posterior a uno o más brotes severos de la enfermedad" (Weller et al., 2002).

De forma general se puede establecer que la declinación del Mal del pie, se comporta como un fenómeno de supresión de suelo específico e inducido que requiere de tres componentes: monocultivo de un hospederos susceptible, el patógeno G. graminis var. tritici, y al menos un brote severo de mal del pie (Weller et al., 2002). Estudios de campo muestran que el desarrollo de este fenómeno sigue un patrón similar en todas partes del mundo, y factores tales como el tipo de suelo y el historial de cultivos sólo parecen modular el alcance y la velocidad de su desarrollo (Weller et al., 2002). El número de ciclos de cultivos de trigo o cultivos susceptibles requeridos antes de la aparición de la declinación de la enfermedad es de aproximadamente cuatro a seis; pero, esto puede variar considerablemente dependiendo de la ubicación del campo, el tipo de suelo, y las condiciones ambientales (McSpadden y Weller, 2001; Raaijmakers, et al., 2008).

La declinación del Mal del pie es una forma de supresión inducida de tipo específica, dado que está comprobado que el fenómeno es transferible a otros suelos y es eliminado por pasteurización (60°C, 30 min), fumigación o tratando el suelo con algún producto antimicrobiano (Raaijmakers y Weller, 1998; Weller et al., 2002; Haas y Défago, 2005).

Cambios en las poblaciones microbianas antagonistas a G. graminis var. tritici en el volumen de suelo y/o rizósfera ha sido el mecanismo más comúnmente reportado como responsable del fenómeno de declinación de la enfermedad causada por este patógeno (Weller et al., 2002).

Los microorganismos involucrados en suelos que presentan declinación a la enfermedad pertenecen a varios grupos taxonómicos diferentes, y por último, el Mal del pie es sensible a una variedad de formas de antagonismo incluyendo la destrucción de hifas por amebas; lisis de hifas por un hongo rojo estéril, y antibiosis por actinomicetes, Trichoderma spp., Bacillus spp., y Pseudomonas spp. Recientemente, Schreiner et al. (2010) trabajando con cebada en suelos que presentaban declinación del Mal del pie determinó, mediante el uso técnicas moleculares (TRFLP y microarreglos) sobre el gen 16S rARN de las poblaciones bacterianas presente en ese suelo, que la dinámica de dichas poblaciones varió de acuerdo al ciclo del cultivo habiendo un cambio en donde primaron Actinobacteria en el primer ciclo vegetativo del cultivo, lo que fue seguido por poblaciones de Proteobacteria, Bacteroidetes, Chloroflexi, Planctomycetes y Acidobacteria en el momento en que la enfermedad fue más severa, para finalizar con una prevalencia de Proteobacteria en el ciclo en que se presentó el fenómeno de declinación de la enfermedad. Sin embargo, se ha demostrado que los principales microorganismos involucrados en la declinación del Mal del pie corresponden a especies de Proteobacteria como Pseudomonas fluorescens las cuales actúan mediante la producción de antibióticos 2,4-DAPG y/o PCA (Raaijmakers y Weller, 1998; Weller et al, 2002; Haas y Défago, 2005; Yang et al., 2012). La primera evidencia definitiva de que un antibiótico producido por P. fluorescens era el responsable de la supresión de una enfermedad en plantas fue realizada por Thomashow y Weller en 1988, quienes determinaron que PCA era el responsable del biocontrol ejercido por P. fluorescens 2-79. Esta cepa, originalmente aislada de la rizósfera de trigo es capaz de suprimir el mal del pie del trigo causado el hongo G. graminis var. tritici. Por su parte, el rol del antibiótico 2,4-DAPG en la supresión de enfermedades fue demostrado tempranamente en experimentos con mutantes de P. fluorescens deficientes en la producción de 2,4 DAPG, entre los cuales la cepa F113 que es defectuosa en la producción de dicho compuesto fue incapaz de controlar la caída de plántulas causado por Pythium ultimum Trow., en remolacha azucarera (Fenton et al., 1992).

Bacterias productoras de 2,4 DAPG han sido recuperadas de suelos y rizósfera de varios cultivos en el mundo (Raaijmakers y Weller, 1998; De la Fuente et al, 2006a; Raudales et al, 2009). Las poblaciones de estas bacterias son incrementadas durante el monocultivo de una variedad susceptible a Mal del pie y después de por lo menos un brote severo de la enfermedad (Weller et al., 2002), lo cual después de cierto número de ciclos de cultivo se traduce en la disminución en el nivel de la enfermedad (Figura 1). Raaijmakers y Weller (1998), determinaron que un umbral poblacional de 10⁵ UFC/g de raíz, de bacterias 2,4 DAPG era necesario para producir el control biológico de los suelos con declinación del Mal del pie, y además demostraron que este umbral se asoció con la población necesaria para que se desarrolle la supresión natural de la enfermedad.

Figura 1: Variación poblacional de bacterias Pseudomonas spp. del grupo fluorescens productoras de 2,4 DAPG (línea discontinua) y su rol en la declinación del mal del piel (línea continua), luego de varios años de monocultivo con un hospedero susceptible a la enfermedad (Weller et al. 2002). Figure 1 Population variation of Pseudomonas spp. of the fluorescens group, 2,4-DAPG producers (dashed line), and their role in take all decline (solid line), after several years of monoculture with a susceptible host.

Bacterias Pseudomonas spp. productoras de 2,4 DAPG, han sido estudiadas intensivamente durante el último tiempo, ya que se han sido asociadas con la disminución de enfermedades radiculares que afectan varios cultivos (Raaijmakers et al., 1997; De la Fuente et al., 2006a), ya sean causadas por diferentes bacterias fitopatógenas, hongos, pseudo-hongos y nemátodos (De la Fuente et al., 2006a). Por ejemplo, la cepa P. fluorescens CHA0 suprime la podredumbre negra de la raíz del tabaco causada por T. basicola; la pudrición de la corona y pudrición de la raíz del tomate Fusarium oxysporum Schlecht. f. sp. radicislycopersiciy Jarvis y Shoemaker; pudriciones radiculares o caídas de plántulas causadas por Pythium en pepino, trigo y poroto, y el Mal del pie del trigo (Keel et al, 1992; Duffy y Défago, 1999). Pseudomonas sp. cepa F113 suprime el nemátodo del quiste y la pudrición blanda de la papa causada por Pectobacterium carotovorum subsp. carotovorum (Ex Erwinia carotovora) y caídas de plántulas causadas por especies de Pythium en remolacha azucarera (Cronin et al, 1997); mientras las cepas Q8r1-96 y SSB17 han actuado sobre Mal del pie del trigo (Pierson y Weller, 1994; Raaijmakers y Weller, 1998; De Souza et al, 2003). Recientemente, se ha demostrado en Arabidopsis thaliana L. que 2,4-DAPG producido por P. fluorescens induce resistencia en las plantas (Weller et al., 2012), y que la actividad antifúngica de este metabolito sobre los hongos estaría dado por su acción de disipación sobre el gradiente de protones que ocurre en la membrana mitocondrial lo que afecta la respiración celular (Troppens et al., 2013).

Pseudomonas spp. productoras de 2,4-DAPG han sido aisladas a partir de numerosos cultivos que crecen bajo condiciones variables, por lo que se han establecidos diferencias genotípicas y fenotípicas (De La Fuente et al., 2006b). Se ha logrado establecer la existencia de 22 grupos genéticos distintos en base al gen phlD para bacterias P. fluorescens, los cuales han sido determinados usando métodos moleculares y análisis filogenéticos, y que se describen con letras que van de la A a la T, más los grupos PfY y PfZ (McSpadden Gardener et al., 2001; Mavrodi et al., 2001; Raaijmakers y Weller, 2001; Landa et al., 2002; McSpadden Gardener et al., 2005; De la Fuente et al., 2006b y Landa et al., 2006). La diversidad observada entre Pseudomonas productoras de 2,4 DAPG puede ser relevante al momento de establecer una estrategia de control biológico, ya que ciertas cepas pueden tener ventajas competitivas en relación a la colonización de las raíces (Mavrodi et al. 2001 Raaijmakers et al. 2001; Landa et al, 2002,) o bien tener la capacidad de producir una mayor cantidad de antibióticos (Ramette et al. 2001). Adicionalmente, en el caso de la supresión del Mal del pie del trigo, Kwak, et al. (2012) sugieren que varios factores interconectados como la sensibilidad de G. graminis var. tritici a 2,4-DAPG, la variedad de trigo utilizada, las fluctuaciones en las poblaciones de bacterias productoras de 2,4-DAPG y la acumulación de antibióticos impactarían en la robustez de la supresión por estas bacterias en el campo.

Declinación del mal del pie en suelos chilenos.

En Chile suelos supresivos a Mal del pie han sido descritos en la Región de la Araucanía (Campillo et al., 2001). Andrade et al. (2011), evaluaron en base a la transferencia de la supresión, veinte suelos colectados en diferentes áreas productoras de trigo del sur de Chile, identificando propiedades altamente supresivas hacia la enfermedad, en cinco de estos suelos, los cuales poseían un largo historial de monocultivo de trigo y rotaciones de trigo más praderas estas últimas por no más de dos a tres años, siendo este el primer reporte, sobre suelos supresivos a la pudrición radical del trigo en Chile (Cuadro 1).

Cuadro 1. Ubicación, historial de cultivo y clasificación de suelo de cinco suelos supresivos a Mal del pie en la zona sur de Chile (Andrade et al., 2011). Table 1. Location, crop history and soil classification of five take all suppressive soils in Southern Chile.

Recientemente, Arismendi et al. (2012), realizaron un muestreo de 48 campos de trigo comercial entre la zona comprendida entre Collipulli (Región de la Araucanía) y Purranque (Región de los Lagos), con el objetivo de determinar la presencia de bacterias productoras de 2,4 DAPG, ya que a pesar de la existencia de la evidencia de suelos supresivos no existían antecedentes de la presencia de estas bacterias, 13 de los 48 campos analizados resultaron positivos para estas bacterias, determinando de esta forma que en el sur de Chile la supresión del mal del pie puede ser atribuida a bacterias productoras de 2,4-DAPG.

Finalmente, el conocimiento reciente de suelos supresivos y bacterias Pseudomonas fluorescens descritos en nuestro país, permite explicar algunos de los factores involucrados en dicho fenómeno. Sin embargo, aún es necesario, por ejemplo, determinar la presencia de suelos supresivos a otras enfermedades, así como caracterizar los factores bióticos y abióticos que lo afectan, junto con analizar las dinámicas de colonización de bacterias en la rizósfera y estudiar los mecanismos por los cuales los microorganismos suprimen a patógenos en el suelo. Si bien las tecnologías para identificar directamente los microorganismos involucrados son bien conocidas a nivel mundial, la incorporación de éstas en nuestro país es aún incipiente y debe ser desarrollada. Un profundo conocimiento del fenómeno, bajo condiciones locales, aumentaría nuestra capacidad para enfrentarnos a la diversidad microbiana del suelo y así poder ampliar el manejo de ésta en nuestro favor.

CONCLUSIONES

Suelos supresivos corresponden a aquellos suelos en los cuales el patógeno a pesar de estar presente no consigue condiciones para establecerse o persistir dado la presencia de microorganismos o factores abióticos que impiden que este provoque daños o cause una enfermedad importante. Por lo mismo, este fenómeno ha sido ampliamente estudiado y descrito para varias enfermedades del suelo.

Los factores involucrados están principalmente asociados con la presencia de microorganismos tales como hongos y bacterias que utilizan diversos mecanismos para generar la supresión en el suelo. Entre estos la producción de compuestos como el 2,4-DAPG y PCA por parte de estos microorganismos bacterianos es el mejor documentado hasta la fecha.

La manipulación de las comunidades microbianas para inducir la supresión de una enfermedad es una herramienta potencial para el manejo de enfermedades del suelo, rotaciones de cultivo y enmiendas en función de mejorar la calidad de los suelos puede inducir en las comunidades microbianas y beneficiar la supresión de enfermedades.

El fenómeno de declinación del Mal del pie es un fenómeno mundialmente conocido y es inducido por monocultivo de trigo. En el sur de Chile se ha determinado que se presenta en monocultivos de trigo y rotaciones de trigo más praderas estas últimas por cortos períodos, en esta disminución de la severidad de la enfermedad estarían involucradas bacterias productoras de 2,4 DAPG y presencia han sido reportadas recientemente en el sur de Chile.

AGRADECIMIENTOS

El presente artículo fue elaborado dentro del marco del proyecto FONDECYT de Iniciación N°11110105.

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Fecha recepción antecedentes: 17 de febrero 2013