In order to study the epidemiology of Trichostrongylid parasites in alpacas (Lama pacos), a study was undertaken in Valdivia, Chile, Xth Region (39º 48' S, 73º 14' W) based on faecal and grass examinations, during a period of fifteen months, starting in January 1995. Animal were grouped according to the age as follows: Group A, 4 animals up to one year old; group B, 11 animals between 1 to 2 years old and 32 animals more than 2 years old.

The most frequent genus or species of infective larvae identified were: Nematodirus spathiger, Ostertagia, Trichostrongylus, Nematodirus filicollis and Cooperia.

During the 1995 summer, a low number of infective larvae were observed as a consequence of the low contamination of the grass during the previous year, and to the dry period in the summer months. In autumn, larvae increased reaching a peak in April with 447 larvae per Kg dry matter. The greatest contribution was given by N. spathiger. The other species were less frequently identified.

Strongylid type eggs, Nematodirus, Trichuris sp. and Capillaria sp. were observed, few eggs were seen during the observation period. Related with Strongylid type eggs, more eggs were seen in group A. Related with Nematodirus eggs, few eggs were seen in group B and C. More eggs were seen in group A. Trichuris sp. and Capillaria sp. eggs were less frequently observed.

It can be concluded that: weather conditions influence the number of infective larvae on the grass. Strongylid egg number are low as a consequence of the deposition of faeces in particular sites.

Palabras claves: alpacas, parásitos, nemátodos, epidemiología.

Key words: alpacas, parasites, nematodes, epidemiology.

INTRODUCCION

La familia Camelidae se compone actualmente de dos géneros, Camelus y Lama. El género Camelus agrupa a los camellos de una joroba (Camelus dromedarius), bien adaptado a desiertos calurosos y áridos, ocupando el sudeste asiático y desiertos del norte de Africa, y el camello de dos jorobas (Camelus bactrianus), adaptado a desiertos fríos y áreas semiáridas, ubicado principalmente en las montañas y estepas mongólicas (Franklin, 1982; Sumar, 1983).

En 1991 existían en Sudamérica 7.187.629 camélidos. Perú ocupa el primer lugar de importancia numérica con un 54.7% del total. Le sigue Bolivia con un 32.8%, Argentina con un 10,2%, Chile con un 2.1%; Colombia, Ecuador y Paraguay tienen una escasa participación. Llamas y alpacas representan el 89,2% del total de camélidos, siendo las primeras levemente más numerosas (Wheeler, 1991).

La mayoría de los camélidos sudamericanos se distribuyen en tierras altas de la cordillera de los Andes, a un promedio de 4.000 metros de altura, principalmente desde el norte del Perú a la región norte de Chile y Bolivia. Esta zona se caracteriza por bajas temperaturas y escasa precipitación pluviométrica, la cual se concentra entre los meses de diciembre a abril (Sumar, 1983).

En Chile, llamas y alpacas se ubican en su mayoría en el Altiplano de la Región de Tarapacá, alcanzando el total de animales un número no mayor a 120.000, de los cuales, aproximadamente 30.000 corresponden a la población de alpacas (Bas y González, 1990).

En el presente, existe un creciente interés económico y científico por estos animales, lo que ha llevado a desplazar algunas poblaciones de estos animales a otras zonas y países (Urquieta y Rojas, 1990).

De acuerdo a López y Raggi (1992), en Chile existe interés en introducir camélidos domésticos a zonas áridas y semiáridas no altiplánicas, tales como la Cordillera de la Costa de la Región Centro-Sur y Región Magallánica, esto debido también a que, como lo señala Fowler (1989), estas especies son más eficientes que los rumiantes tradicionales en cuanto a la utilización digestiva de alimentos, en especial aquellos de baja calidad.

En los últimos años se han introducido pequeños rebaños de alpacas y llamas a tierras bajas, ubicadas en la zona central y también en la X, XI y XII Regiones tanto para fines de producción como de investigación, teniendo una buena adaptación incluso en zonas húmedas y lluviosas (Bas y González, 1990; Rottman, 1981).
Es así como Sepúlveda y Risopatrón (1993) determinaron en la zona sur de Chile entre las provincias de Bío-Bío y Valdivia la existencia de 14 rebaños de camélidos con un total de 600 animales correspondientes a un 40.7% a alpacas (Lama pacos) y 59.3% a llamas (Lama glama).

De acuerdo a Rojas (1988), el parasitismo gastrointestinal es una de las enfermedades más importantes que afecta a la ganadería alpaquera. La forma de afección más común es la modalidad subclínica, cuyos efectos se traducen en diversos grados de disminución de la producción, en términos de ganancia de peso o crecimiento y de rendimiento de fibra.

Según Rojas (1988), la enfermedad es causada por una población de parásitos que comprende por lo menos 22 especies diferentes de nemátodos que pertenecen a los siguientes géneros: Ostertagia, Graphinema, Spiculopteragia, Camelostrongylus, y las especie Trichostrongylus axei, localizados en el abomaso; Trichostrongylus, Cooperia, Nematodirus, Lamanema y Capillaria en el intestino delgado; y Oesophagostomum y Trichuris en el intestino grueso. De todos ellos, Graphinema aucheniae, Spiculopteragia peruvianus, Nematodirus lamae y Lamanema chavezi, son parásitos típicos de la alpaca y también de otros camélidos sudamericanos; los demás han sido también identificados en otros rumiantes. De acuerdo a este mismo autor, este conjunto de parásitos conviven y coparticipan del tracto gastroentérico del animal durante toda la vida de éste, registrando variaciones a manera de ondas con aumentos y disminuciones de la población de parásitos, como consecuencia de la influencia de variaciones climáticas y de los atributos biológicos inherentes al hospedero como: resistencia, nutrición, estado fisiológico, etc. Todos ellos son de ciclo directo y por lo tanto el nexo de contagio es la pradera, a través de la ingestión del forraje donde se hallan las larvas infectantes.

De acuerdo a Sepúlveda y Risopatrón (1993), el manejo sanitario que se realiza en alpacas y llamas en el sur de Chile es solamente básico y en lo que respecta al control de las enfermedades parasitarias, éste se realiza en base a uno o dos tratamientos al año, desconociéndose contra qué especies de parásitos se está actuando, ya que no hay en el sur de Chile información al respecto. Esto significa, por otra parte, que no se conocen las fluctuaciones de estos parásitos a través del año en las condiciones climáticas de la región.

Se hace necesario entonces realizar observaciones epidemiológicas en estas nuevas especies domésticas que se están estableciendo en el sur de Chile, con el objeto de abordar el control sanitario en base a información científica local. El propósito del presente trabajo fue determinar la cantidad y géneros o especies de larvas infectantes en una pradera pastoreada por alpacas y su relación con factores climáticos.

MATERIAL Y METODOS

El presente estudio se realizó entre los meses de enero de 1995 y marzo de 1996 en el predio "Teja Norte" ubicado en la comuna de Valdivia (39° 48' S, 73° 14' W), de propiedad de la Universidad Austral de Chile.

Se utilizó un potrero de 0.8 hectáreas aproximadamente, compuesto de pradera natural de composición botánica mixta.

El rebaño estaba compuesto por 47 alpacas (Lama pacos), agrupadas como sigue:

El examen de material fecal se realizó mediante la técnica cualitativa de sedimentación-flotación (Teuscher, 1965) y la técnica cuantitativa de Mc Master (Great Britain, 1971), mensualmente desde agosto de 1995 hasta enero de 1996, expresándose los resultados de esta última en número de huevos por gramo de material fecal (h.p.g.). La frecuencia de muestreo fue mensual durante el período experimental, obteniéndose la muestra directamente del recto del animal.

La toma de muestra de pradera se realizó de acuerdo a la técnica descrita por Taylor (1939). La frecuencia de muestreo fue mensual. La obtención de larvas infectantes del pasto se efectuó según la técnica descrita por Parffit (1955). La identificación de larvas infectantes se realizó utilizando las claves de Dickmans y Andrews (1933) y Andrews (1935), la clave descrita en el Manual de Técnicas de Laboratorio de Parasitología Veterinaria (Great Britain, 1971) y las descripciones de Lancaster y Hong (1987). Los resultados se expresaron en número de larvas infectantes por kilogramo de materia seca (L/kg MS), según la siguiente fórmula:

Larvas no identificadas se consideran aquellas que no concuerdan con los rasgos morfológicos citados en la literatura para los géneros de parásitos más conocidos.

Los datos climáticos de temperatura y pluviosidad fueron obtenidos de la estación meteorológica "Teja", perteneciente al Instituto de Geociencias de la Universidad Austral de Chile.

Los resultados obtenidos fueron sometidos a un análisis estadístico descriptivo (Deming, 1943), expresados como promedios mensuales de grupos de edad y número de larvas por kilogramo de materia seca, que son representados a través de cuadros y figuras.

RESULTADOS

Los resultados de los exámenes de praderas respecto a número de larvas totales son presentados en la figura 1 y cuadro 1.

Se observa que el número de larvas aumenta en abril con 447 larvas por kg de M.S., luego disminuyen en mayo y junio, para aumentar en julio a una cantidad de 80 larvas por kg de M.S. Posterior a ello viene un período de baja cantidad de larvas alcanzando un máximo de 24 larvas por kg de M.S. en diciembre.

Los resultados de los exámenes de pradera respecto a géneros y especies de larvas son presentados en la figura 2 y cuadro 2.

Se observa que se encontraron larvas del género Ostertagia a partir de marzo en bajo número, para luego aumentar a 81 larvas por kg M.S. en abril, en seguida disminuir en mayo y junio y aumentar en julio a 32 larvas por kg de M.S. Luego los hallazgos fueron esporádicos y en bajo número y sólo se encontraron larvas en octubre y enero. Se identificaron larvas del género Trichostrongylus sólo en abril y mayo con 87 y 15 larvas por kg de M.S., respectivamente. Se observaron larvas del género Cooperia en febrero, abril y mayo, alcanzando el máximo número de 43 larvas por kg de M.S. en abril. Larvas de Nematodirus spathiger se observaron en casi todos los meses del estudio en bajo número, a excepción de abril, con 174 larvas por kg de M.S. Nematodirus filicollis se encontró en forma esporádica en un número no mayor a 24 larvas por kg de M.S. en julio, luego del cual no se encontraron larvas hasta diciembre con 12 larvas por kg de M.S. Larvas no identificadas sólo se encontraron en abril en número de 62 por kg de M.S.

Los resultados de los exámenes de material fecal respecto a huevos tipo estrongilidos son presentados en la figura 3 y cuadro 3. En el grupo A (menores de 1 año) se observó un aumento progresivo desde agosto a noviembre, mes en que se observó el valor más alto, que fue de 100 h.p.g de material fecal. En diciembre los exámenes resultaron negativos, para luego observarse en enero 13 h.p.g.

En el Grupo B (entre 1 y 2 años), en general se observó baja cantidad de huevos por gramo siendo 17 h.p.g. el máximo observado, lo que ocurrió en el mes de diciembre, para hacerse negativo en enero a consecuencia del tratamiento antihelmíntico.

El Grupo C (mayores de 2 años) mantuvo niveles estables con un máximo de 48 h.p.g., para disminuir a 11 h.p.g. en enero posterior al tratamiento.

Los resultados de los exámenes de material fecal respecto a huevos de Nematodirus sp. se presentan en la figura 4 y cuadro 4. El Grupo A, luego de una baja cantidad de huevos en agosto, aumenta en septiembre a 125 h.p.g., luego disminuye y se hace negativo en diciembre, para resultar positivo en enero con 13 h.p.g.

Los grupos B y C presentan bajas cantidades de huevos y en algunas oportunidades resultaron negativos.

DISCUSION

Al observar la figura 1, la cual muestra el número de larvas infectantes totales de nemátodos gastrointestinales por kilogramo de materia seca, se aprecia que en el verano del año 1995 se encontró baja cantidad de larvas infectantes hasta el mes de marzo, aunque la pluviosidad observada en los últimos meses del año 1994, es decir, octubre, noviembre y diciembre (figura 5) fue elevada y permite un aumento poblacional de larvas en el pasto como ha sido observada en praderas pastoreadas por otras especies de rumiantes.

Dentro de los factores climáticos que juegan un importante rol en la destrucción de huevos y larvas en su fase de vida libre se citan: el calor, la desecación y el frío (Whitlock, 1958). Según Crofton (1963), las larvas preinfectantes de nemátodos gastrointestinales de rumiantes no resisten condiciones de elevada temperatura con baja humedad. Cabe hacer notar que en el mes de febrero de 1995 se registraron sólo 8.9 mm de agua caída. Crofton (1963) considera que se necesita como mínimo una pluviosidad mensual de 50 mm para permitir supervivencia larvaria.

	Meses	Cantidad de pasto obtenido (g)	Nº de larvas obtenidas	Nº de larvas/kg MS
1995	Enero	94.7	1	11
	Febrero	204.5	3	15
	Marzo	150.5	5	14
	Abril	161.0	72	447
	Mayo	133.3	6	45
	Junio	132.9	5	38
	Julio	127.1	10	80
	Agosto	196.7	1	5
	Septiembre	95.8	0	0
	Octubre	120.6	2	16
	Noviembre	78.7	0	0
	Diciembre	82.1	2	24
1996	Enero	151.8	1	7
	Febrero	133.2	2	15
	Marzo	130.0	2	15

Genero de larvas
		Ostertagia sp.		Trichostrongylus sp.		Cooperia sp.		N. spathiger		N. filicollis		No identificadas		Total
Meses		Nº	L/Kg MS	Nº	L/kg MS	Nº	L/kg MS	Nº	L/kg MS	Nº	L/kg MS	Nº	L/kg MS	Nº	L/kg MS
1995	Ene.	-	-	-	-	-	-	1	11	-	-	-	-	1	11
	Feb.	-	-	-	-	1	5	2	10	-	-	-	-	3	15
	Mar.	1	7	-	-	-	-	1	7	3	-	-	-	5	14
	Abr.	13	81	14	87	7	43	28	174	-	-	10	62	72	447
	May.	2	15	2	15	2	15	-	-	-	-	-	-	6	45
	Jun.	1	8	-	-	-	-	2	15	2	15	-	-	5	18
	Jul.	4	32	-	-	-	-	3	24	3	24	-	-	10	80
	Ago.	-	-	-	-	-	-	1	5	-	-	-	-	1	5
	Sep.	-	-	-	-	-	-	-	-	-	-	-	-	0	0
	Oct.	1	8	-	-	-	-	1	8	-	-	-	-	2	16
	Nov.	-	-	-	-	-	-	-	-	-	-	-	-	0	0
	Dic.	-	-	-	-	-	-	1	12	1	12	-	-	2	24
1996	Ene.	1	7	-	-	-	-	-	-	-	-	-	-	1	7
	Feb.	-	-	-	-	-	-	2	15	-	-	-	-	2	15
	Mar.	-	-	-	-	-	-	2	15	-	-	-	-	2	15

Según Dinaburg (1944), citado por Crofton (1963), para el desarrollo de huevos y larvas se requiere de humedad, y sostiene que en condiciones de baja humedad ningún ciclo de vida puede desarrollarse. Además, Berbigier y col. (1990) sostienen que el factor humedad es de mayor trascendencia respecto al factor temperatura para la supervivencia de larvas en la pradera.

Luego de este bajo número de larvas observado en este período del año se aprecia un notorio aumento en el mes de abril, alcanzando a 447 larvas/kg M.S. La especie N. spathiger fue una de las que contribuyó en mayor proporción a este aumento, comparado con las otras especies que se encontraron (figura 2).

Respecto a la epidemiología del género de Nematodirus, Gibson (1958) y Gibson y Everett (1982) señalan que larvas de N. spathiger eclosionan durante el mismo período en que los huevos son eliminados, lo cual hace que durante todo el año haya mayor disponibilidad de larvas de esta especie; en cambio N. filicollis necesita estímulos especiales para la eclosión de la larva desde el huevo, como congelación, seguida de aumento de temperaturas. Por estas razones, Crofton (1963) señala que N. spathiger puede tener 5 a 6 generaciones por año, a diferencia de N. filicollis, que puede tener sólo una. Esto concuerda con lo obtenido en este estudio en que larvas de N. filicollis se encontraron con menos frecuencia que N. spathiger.

Este aumento coincide con lo observado en la región por Valenzuela y Quintana (1995), debido al aumento de pluviosidad en este período. En el presente trabajo la pluviosidad fue 188.6 mm en el mes de abril (figura 5), cantidad de agua suficiente para provocar disgregación fecal y contaminación de las praderas.

Con respecto a las otras especies identificadas (figura 2), éstas fueron encontradas en forma esporádica, a excepción del mes de abril, en el cual se identificaron todos los géneros, excepto la especie N. filicollis.

Figura 1a. Número de larvas infectantes totales de nemátodos gastrointestinales por kilogramo de materia seca en pradera pastoreada por alpacas (Lama pacos) y temperatura media mensual observada en Valdivia, X Región.
Total number of infective larvae of gastrointestinal nematodes per kg dry matter in pastures grazed by alpacas (Lama pacos), and monthly rainfall, in Valdivia

Figura 1b. Número de larvas infectantes totales de nemátodos gastrointestinales por kilogramo de materia seca en pradera pastoreada por alpacas (Lama pacos) y pluviosidad mensual observada en Valdivia, X Región.
Total number of infective larvae of gastrointestinal nematodes per kg dry matter in pastures grazed by alpacas (Lama pacos), and monthly average temperature, in Valdivia.

Figura 2. Número de larvas infectantes de nemátodos gastrointestinales por kilogramo de materia seca (L/kg MS) en pradera pastoreada por alpacas (Lama pacos) en Valdivia.
Number of infective larvae of gastrointestinal nematodes per kg. of dry matter in pastures grazed by alpacas (Lama pacos) in Valdivia.

Varios factores pueden haber influido en esta esporádica presentación de algunos géneros de larvas. En primer lugar, la baja contaminación de la pradera por huevos tipo estrongilidos de acuerdo a lo observado en la figura 3, en que el máximo de huevos encontrado es 100 h.p.g. en el mes de noviembre en las alpacas menores de 1 año, contaminación baja para las especies involucradas en este tipo de huevos. También la alta pluviosidad registrada desde el mes de junio a agosto de 1995. A este respecto Levine (1968) señala que la lluvia puede producir arrastre de larvas hacia el suelo en zonas con elevado nivel de pluviosidad, con la consecuente disminución de éstas en el recuento. Esto ha sido observado en la región por Rojo (1988).

Cabe hacer notar que según Whitlock (1958), las larvas del género Cooperia son poco resistentes a las condiciones ambientales de invierno, siendo Ostertagia y Trichostrongylus más resistentes a las condiciones de baja temperatura (Johnstone, 1971). Ello se comprueba al observar el cuadro 2, en que el mayor número de larvas obtenidas correspondió a Ostertagia (158 L/kg/MS), respecto a Cooperia sp.

La presencia de larvas del género Nematodirus a través de todo el año es consecuencia de la mayor contaminación de la pradera producida por este parásito. Así se observa que en la figura 4 las alpacas menores a 1 año llegaron a mostrar 120 h.p.g., lo cual para este género es una cantidad significativa de acuerdo a Gordon (1967).

Al observar los resultados de los exámenes de material fecal se aprecia que en general durante todo el período de observación fueron bajos si se compara con los resultados obtenidos en otras especies de rumiantes en esta región por Rojo (1988) y Manzor (1990). Esto puede ser causado entre otros factores por el hábito de estos animales de defecar en estercoleros alrededor de los cuales se produce una elevada contaminación, pero que no son áreas de pastoreo de estos animales (Bustinza, 1990).

Respecto al número de huevos tipo estrongilidos encontrados en exámenes de material fecal (figura 3), en el grupo A se aprecia una mayor eliminación de huevos. Chávez y col. (1967) señalan que las alpacas menores de 2 años son muy susceptibles a la infección por nemátodos. Esto sugiere que hasta esa edad la respuesta inmune es deficiente, lo cual tiene serias repercusiones en la vida productiva del animal ya que la introducción de crías altamente susceptibles a praderas contaminadas puede producir cuadros clínicos. Esto es corroborado por Rojas (1986), quien señala que recuentos importantes de huevos se presentan entre 3 y 13 meses de edad.
En lo que respecta al género Nematodirus, el número de huevos encontrados en los grupos B y C (figura 4) es bajo y con una tendencia a mantenerse estable. Sin embargo, en general en el grupo A, el número de huevos es mayor. De acuerdo a lo observado por Graham y col. (1984), en este período comienza a desarrollarse la inmunidad como consecuencia del primer contacto de la alpaca con estos parásitos. A medida que la alpaca aumenta en edad la resistencia a los parásitos también aumenta, lo cual se manifiesta en menor cantidad de huevos (figura 4), cantidades que se hacen semejantes a las encontradas en alpacas mayores de 1 año. Esto es corroborado por Fernández (1985), quien en esta región observó esta disminución a las 12 semanas de edad de ovinos. Armour y Urquhart (1974) señalan que en el ovino la resistencia se desarrolla a los 6 meses de edad y Herbert (1982), a los 3 meses de edad.

Los hallazgos de huevos de Trichuris sp. y Capillaria sp. en los distintos grupos fueron bajos y esporádicos.
De los géneros de parásitos identificados, los resultados obtenidos para el género Nematodirus en cuanto a cantidad de huevos resultan más relevantes en atención que según Gordon (1967) es un parásito de baja postura, es decir, pocas cantidades de huevos pueden significar un importante número de parásitos. De acuerdo a los resultados obtenidos y en la condiciones de este estudio se concluye que:

En praderas pastoreadas por alpacas en Valdivia predominan los siguientes géneros o especies de nemátodos Trichostrongilidos: Cooperia, Ostertagia, Trichostrongylus, Nematodirus filicollis y Namatodirus spathiger.
Variaciones en el número de larvas en la pradera son producidas por cambios de pluviosidad y de temperatura.
Las cantidades de huevos tipo estrongilidos son bajas, lo que puede estar dado por la concentración de material fecal en estercoleros.

Figura 4. Número promedio mensual de huevos de Nematodirus sp. por gramo de material fecal en alpacas (Lama pacos) de diferentes edades.
Mean fecal egg count of Nematodirus sp. in alpacas (Lama pacos), in Valdivia.

RESUMEN

Con el objeto de conocer la epidemiología de nemátodos Trichostrongilidos en alpacas (Lama pacos) en el Sur de Chile, se realizó un estudio en el predio Teja Norte ubicado en la comuna de Valdivia (39º 48' S, 73º 14' W) mediante exámenes de material fecal (técnicas de Mc Master y Sedimentación-Flotación) y de pasto (técnica de Parffit); la frecuencia de muestreo fue mensual, durante 15 meses a partir de enero de 1995. Se utilizaron 47 animales, en número de: 4 alpacas (Grupo A, < de 1 año), 11 alpacas (Grupo B, 1-2 años) y 32 alpacas (Grupo C, > de 2 años).

Los géneros o especies de larvas infectantes identificadas en la pradera fueron en orden de predominancia: Nematodirus spathiger, Ostertagia, Trichostrongylus, Nematodirus filicollis y Cooperia.

Durante el verano del año 1995 se observó bajo número de larvas infectantes. En otoño aumentaron alcanzando el máximo en abril (447 L/kg M.S.). La especie que contribuyó en mayor proporción a este aumento fue N. spathiger, la cual fue identificada en casi todos los meses del estudio. Las otras especies fueron de presentación menos frecuente.
Se observaron huevos tipo estrongilidos, Nematodirus, Trichuris y Capillaria.

En general, durante todo el período se observó que el recuento de huevos (h.p.g.) fue bajo. En relación a huevos tipo estrongilidos, el grupo A presentó una mayor cantidad. Respecto al género Nematodirus, el recuento de huevos encontrados en los grupos B y C es bajo y con tendencia a mantenerse estable, a diferencia del grupo A, en que es mayor. Los hallazgos de huevos de Trichuris sp. y Capillaria sp. en los distintos grupos fueron bajos y esporádicos.

Se concluye que las variaciones en el número de larvas en la pradera son producidas por cambios de pluviosidad y de temperatura, y que las cantidades de huevos tipo estrongilidos son bajas.
___________________________
Aceptado: 04.08.98.

BIBLIOGRAFIA

ANDREWS, J.S. 1935. A note on the morphology of the anterior end of the infective larvae of some Nematodes parasitic in the alimentary tract of sheep, Proc. Helm. Soc. Wash 2 (2): 88-90.

ARMOUR, J., G.M. URQUHART. 1974. The control of helmintiasis in ruminants, Br. Vet. J. 130 (2): 106.

BAS, F.; F. GONZALEZ. 1990. Antecedentes para la producción de alpacas en la zona central de Chile. Panorama Económico de la Agricultura 75: 23-27.

BERBIGIER; P.; L. GRUNER; M. MAMBRINI; S.A. SOPHIE. 1990. Faecal water content and egg survival of goat gastrointestinal Strongyles under dry tropical conditions in Guadaloupe, Parasitol. Res. 76: 379-385.

BUSTINZA, J. 1990. Enfermedades que atacan a las alpacas y de manera general a los Camélidos Sudamericanos. En: II Encuentro Alpaquero "La Alpaca en el Norte Peruano", abril, Lima, Perú, 67-81.

CROFTON, H.D. 1963. Nematode parasite populations in sheep and on pasture. Technical communication Nº 35. Commonwealth Bureaux of Helminthology. St. Albans, England.

CHAVEZ, C.E.; C. GUERRERO; J. ALVA; J. GUERRERO. 1967. El parasitismo gastrointestinal en alpacas, Rev. Med. Vet. Vol. 21: 9-19.

DEMING, W.H. 1943. Statistical adjustment of data. Dover Publication. New York.

DICKMANS, G.; J.S. ANDREWS. 1933. A comparative morphological study of the infective larvae of the common Nematodes parasitic in the alimentary tract of sheep, Trans. Amer. Micr. Soc. 52 (1): 1-25.

DINABURG, A.G. 1944. Development and survival under outdoor condition of eggs and, larvae of the common ruminant stomach worm, Haemonchus contortus. J. Agri. Res. 69 (11): 421-433. Citado por Crofton, H.D. 1963. Nematode parasite populations in sheep and on pasture. Technical communication Nº 35. Commonwealth Bureaux of Helminthology. St. Albans, England.

FERNANDEZ, C.R. 1985. Estudios epidemiológicos preliminares de Nematodirus sp. en ovinos de la X Región de Chile. Tesis, M.V., Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias Veterinarias, Valdivia, Chile.

FOWLER, E.M. 1989. Medicine and surgery of South american camelidae. Chapter 2 "Feeding and nutrition". Iowa State University Press. AMES Iowa, USA.

FRANKLIN, W.L. 1982. Biology, ecology and relationship to man of the South American camelids. En: Mares, M.A. y H.H. Genoways. Mamalian biology in South America. Special publications series Pymatuning laboratory of ecology. University Pittsburgh.

GIBSON, T.E. 1958. The role of the eggs as the infective stages of the nematode Nematodirus battus and Nematodirus filicollis. Res. Vet. Sci. 70 (24): 496-497.

GIBSON, T.E.; G. EVERETT. 1982. Ecology of the free-living stages of Nematodirus spathiger. Res. Vet. Sci. 32 (1): 35-38.

GORDON, H.M.C. 1967. Diagnóstico de las helmintiasis de las ovejas, N. M. V. 2/3: 49-78.

GRAHAM, E.G.; T.J. HARRIAS; C.B. OLLERENSHAW. 1984. Some observation on the epidemiology of Nematodirus battus in Anglesey. Agric. For. Meteorol. 32 (2): 121-132.

GREAT BRITAIN. 1971. Ministry of Agriculture, Fisheries and Food. Manual of Veterinary Parasitological Laboratory Techniques. Tech. Bull. Nº 18.

HERBERT, I.V. 1982. Distribución geográfica de los principales parásitos de los rumiantes. VIII Jornadas Médico Veterinarias, Valdivia, Chile. 5-37.

JOHNSTONE I.L. 1971. Enfoque ecológico para el control de la parasitosis ovina. Ministerio de Agricultura y Ganadería de la Nación. Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria. Bariloche, Argentina, pp. 1-13.

LANCASTER; M.B.; C. HONG. 1987. Differenciation of third stage larvae of "ovine Ostertagia" type and trichostrongylus species. Vet. Rec. 120: 503.

LEVINE, N.D. 1968. Nematode parasites of domestic animals and of man. Burguess Publishing Co. Minneapolis.

LOPEZ, A.; L.A. RAGGI. 1992. Requerimientos nutritivos de camélidos sudamericanos: Llamas (Lama glama) y Alpacas (Lama pacos). Arch. Med. Vet. XXIV Nº 2: 121-130.

MANZOR, D.J. 1990. Eficiencia comparativa de cuatro esquemas de control del parasitismo gastrointestinal subclínico ovino en dos predios de la provincia de Valdivia. Tesis, M.V., Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias Veterinarias, Valdivia. Chile.

PARFFIT, J..W. 1955. Two techniques used for the detection and enumeration of the larvae of Dictyocaulus viviparus in faeces and herbage. Lab. Pract. 4: 15-6.

ROJAS, M. 1986. Bases para la prevención de la Nematodiasis gastroentérica de las alpacas. CICCS. Instituto Veterinario de Investigaciones Tropicales y de Altura. IVITA. Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Bol. Tec. Nº 3., Lima, Perú.

ROJAS, M. 1988. Diagnóstico de enfermedades de Camélidos. Informe Técnico: Manual de Parasitología y Parasitismo en Camélidos Sudamericanos. FAO.

ROJO, W. 1988. Contribución al conocimiento epizootiológico del parasitismo por nemátodos Trichostrongilidos en ovinos criados en un sistema de silvopastoreo. Tesis, M.V., Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias Veterinarias, Valdivia, Chile.

ROTTMAN, J. 1981. Situación de los camélidos en Chile. En: Actas de la IV Convención Internacional sobre Camélidos Sudamericanos. Punta Arenas, Chile.

SEPULVEDA, N.; J. RISOPATRON. 1993. Antecedentes sobre la ganadería de camélidos en el Sur de Chile. Arch. Med. Vet. XXV Nº 2: 187-191.

SUMAR, J. 1983. Studies of reproductive pathology in alpacas. Tesis para obtener el grado de Master en Ciencias Veterinarias. Uppsala, Suecia. Swedish University of Agricultural Science, Faculty of Veterinary Medicine.

TAYLOR, E.L. 1939. Technique for the estimation of pasture infestation by strongylid larvae. Parasitology 31: 473-478.
TEUSCHER, E. 1965. A new single method of examining faeces for the diagnosis of helminth diseases of ruminants. Zentralblatt für Veterinärmedizin. 12: 241-248.

URQUIETA, B.; J. ROJAS. 1990. An introduction to South American camelids. En: Livestock Reproduction in Latin America. IAEA, Viena.

VALENZUELA, G.; I. QUINTANA. 1995. Fluctuación de larvas infectantes de Nemátodos Trichostrongilidos en praderas de zonas con período de sequía, en Valdivia, Chile, X Región. En: IX Congreso Nacional de Medicina Veterinaria. 27-28-29 septiembre, Chillán, Chile.

WHEELER, J. 1991. Avances y perspectivas del conocimiento de los Camélidos Sudamericanos. FAO.

WHITLOCK, H.V. 1958. Parásitos internos de los rumiantes. En: Ciclo de conferencias sobre "Enfermedades y Crianza de Ovinos". Ed. por Asoc. de Criadores de Lanares del Sur de Perú. Cuzzi y Cía. S.A., Arequipa, Perú.