I. C. LÓPEZ ¹, M.V.; V. CUBILLOS ¹, M.V., Ph.D.; S. ERNST ², M.V., M.Sc., M.P.V.M., C. ROSENFELD ², M.V., M.Sc.

¹ Instituto de Patología Animal. ² Instituto de Medicina Preventiva Veterinaria,
Universidad Austral de Chile. (UACH), Casilla 567, Valdivia, Chile.

The purpose of this report was to analize the kinds of lesions present in livers of salmonids grown in fish farms in the Tenth to Twelfth Region of Chile, from 1988 until 1998, in relation to age and seasons. Anatomic-pathologic reports from the Animal Pathology Institute of the Veterinary Science Faculty, corresponding to: 319 coho salmon (O. kisutch), 184 Atlantic salmon (S. salar), 26 chinook salmon (O. tschawytscha) and 180 rainbow trout (O. mykiss), were analysed
The results of this research indicate that 45.0% of the total amount of liver samples received (from 1988 until 1998), corresponded to coho salmon. The largest percentage of liver samples received corresponded to smolts and 53.0% of them corresponded to coho smolts.
Most of the liver samples were received between 1989 and 1992, mainly in summer. Their aetiology was related to the presence of Piscirickettsia salmonis, that produces "Salmonid Rickettsial Septicemia" (SRS). A second peak was noticed between 1994 and 1996, increasing in autumn. This was attributed to the presence of "Limphoblastic Leukemia" (LL).

Palabras claves: salmonídeos, alteraciones hepáticas.

Key words: salmonids, liver damage.

En peces teleósteos, el hígado posee un considerable volumen en relación al cuerpo, encontrándose localizado a nivel del abdomen anterior, a la altura del septum transversal que separa la cavidad cardíaca de la peritoneal (Yasutake y Wales, 1983). La vesícula biliar se localiza en la porción ventro-medial vaciando su contenido en el duodeno a través del conducto colédoco (Roberts, 1989). Este órgano posee color marrón rojizo en las especies carnívoras y marrón claro en las herbívoras, sin embargo, en ciertos períodos del año puede adquirir color amarillo e incluso blanquecino. En peces de cultivo su color es más claro, debido a diferencias en las dietas. El hígado se presenta como un órgano simple en la mayoría de los peces teleósteos, sin embargo, en algunas especies, como en la carpa (Cyprinus carpio), está compuesto además por tejido pancreático, constituyendo el "hepatopáncreas" (Hibiya, 1982). De esta manera, el hígado de los teleósteos está compuesto por dos o tres componentes básicos, es decir, el tejido parenquimatoso hepático, el sistema de drenaje biliar y el tejido endo y exocrino del páncreas que se presenta externo a los vasos portales (Roberts, 1989).

Histológicamente, la superficie del hígado está cubierta por una serosa y el tejido conectivo de la cápsula se proyecta hacia el parénquima (Yasutake y Wales, 1983; Dellmann, 1993). El hígado de los peces difiere del de los mamíferos en que los hepatocitos tienen una menor tendencia a disponerse en cordones, estando organizados en hileras de dos células como en la mayoría de los vertebrados inferiores, razón por la cual la estructura del lobulillo hepático no está bien definida. Los sinusoides son fenestrados y se presentan en menor número; encontrándose irregularmente distribuidos y a su vez revestidos por células endoteliales con núcleos prominentes. En cuanto a las células de Küpffer, éstas no son funcionales. Por otra parte, el hígado de los peces posee un componente hematopoyético y centros melanomacrofágicos dispuestos periféricamente a los principales vasos sanguíneos (Roberts, 1989).

En relación con el sistema de defensa de los peces, el timo, riñón y bazo son los principales tejidos linfomieloides (Fänge, 1984). Por otra parte, los riñones, bazo e hígado se consideran órganos "basureros", donde las células endoteliales y macrófagos fijos presentes, tienen la función de destruir sustancias nocivas que requieren ser eliminadas del sistema circulatorio (Dalmo y col., 1997). Según De Kinkelin y col. (1991), el hecho de que la fagocitosis no es un proceso muy activo a nivel de la corriente sanguínea en los peces, permite explicar por qué gran parte de las células del Sistema Fagocítico Mononuclear se concentran en órganos ricos en células endoteliales como el hígado.

El hígado juega un papel secundario en el sistema de defensa de los peces, ya que como parte del Sistema Fagocítico Mononuclear el riñón y bazo son órganos con mayor actividad macrofágica en las especies salmonídeas (Dalmo y col., 1997). Los macrófagos hepáticos (Células de Küpffer) han sido descritos en algunas especies de teleósteos (Salmo gairdneri, Ictalurus punctatus, I. nebulosus, Alosa sapidissima, Pimelodus maculatus y Aarassius auratus) en base a criterios morfológicos, sin embargo, cabe mencionar el hecho de que estas células se encuentran en menor número comparativamente con los mamíferos o están ausentes en algunas especies de teleósteos (Hampton y col., 1987).

En relación con las lesiones que afectan al hígado de los peces, se describe una amplia gama de factores responsables de daño que comprometen algunas de las múltiples funciones metabólicas que este órgano realiza, interfiriendo en el metabolismo general del organismo (Roberts, 1989). Las lesiones hepáticas en los peces, a diferencia de los mamíferos, no se reconocen claramente, lo cual se debe, en parte, a la reducida capacidad de fagocitosis y captura de antígenos por parte de las células de Küpffer en los sinusoides (Ferguson, 1989).

La presente investigación se ha estructurado a fin de contribuir al conocimiento de las alteraciones hepáticas, estableciendo su frecuencia de presentación en relación con el año, estación y especie.

El material estuvo constituido por los informes histopatológicos de muestras hepáticas de salmonídeos recepcionadas en la Unidad de Anatomía Patológica de la Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad Austral de Chile correspondientes al período 1988-1998. Se analizaron informes anatomopatológicos correspondientes a 319 casos de salmones coho (Oncorhynchus kisutch), 184 de salmones del Atlántico (Salmo salar), 26 de salmones chinook (O. tshawytscha) y 180 de truchas arco iris (O. mykiss), provenientes de centros de cultivo localizados entre la X y XII Región.

A partir de dichos informes, se creó una base de datos mediante el uso combinado de los programas Excel 97 y Epi Info 6.0. La información concerniente al hígado fue clasificada y codificada de acuerdo a los criterios utilizados en patología general (trastornos circulatorios, del crecimiento celular, degenerativos, necróticos, inflamatorios y neoplásicos) y especial (alteraciones anatomopatológicas en relación con agentes específicos). A partir de la base de datos, se obtuvieron las frecuencias relativas de los distintos tipos de lesiones hepáticas, determinándose de igual forma, su presentación en relación con el año, estación y especie, de acuerdo al procedimiento descrito por Thrusfield (1990).

De la figura 1, se desprende que el mayor porcentaje de muestras de hígado de salmonídeos recepcionadas (45,0%), correspondió a salmón coho (O. kisutch), seguidas del salmón del Atlántico (S. salar) (26,0%) y trucha arco iris (O. mykiss) (25,4%).

De la figura 2 se desprende que el mayor número de casos correspondientes a hígados de salmonídeos recepcionados, se presentó entre 1990 y 1992, con la sola excepción de la trucha arco iris (O. mykiss). Por otra parte, se aprecia una segunda alza, de menor intensidad que el primero, entre 1994 y 1996, en el cual las cuatro especies en estudio presentan un incremento, apreciándose que el mayor número de casos correspondió a trucha arco iris (O. mykiss).

Se observa que entre 1990-1992 y entre 1994-1996, están los períodos en los cuales se recepcionó el mayor número de casos correspondientes a muestras de hígado de salmonídeos procedentes de centros de cultivo entre la X^a a XII^a región. En el primer período, el mayor número de casos se observó en verano, en cambio, en el segundo fue en otoño. Por otra parte, llama la atención el hecho de que en ambos períodos, un factor común lo constituyó una marcada recepción de muestras de hígado en invierno.

De las cuatro categorías (alevín, "smolt", engorda, reproductor) en las cuales se subdividió la edad de los salmonídeos, la categoría "smolt" presentó el mayor porcentaje de muestras de hígado recibidas en el período 1988-1998 (36,8%), seguido del grupo alevín (28,9%) y engorda (27,2%).

Por otra parte, llama la atención que dentro del grupo de "smolt", salmón coho presentó el mayor porcentaje (53,0%), en alevines, éste correspondió a salmón chinook (53,8%), seguido de trucha arco iris (45,0%) y en engorda, al salmón del Atlántico (43,5%).

Del 100% de muestras hepáticas recibidas, el 91,5% presentó alteraciones. En cuanto a diferencias entre tipos de salmonídeos y presencia de alteraciones, no se observaron mayores diferencias. Llama la atención el hecho de que el 100% de las muestras de salmón chinook evidenciaron alteraciones en el hígado.

Del total de lesiones diagnosticadas, los trastornos degenerativos fueron predominantes (81,8%), seguido por los del crecimiento (35,1%) e inflamatorios (28,8%). Otras alteraciones se detectaron en porcentajes inferiores. Al respecto, al analizar individualmente los tipos de trastornos presentes, cabe mencionar que la degeneración grasa fue la alteración más observada (45,6%), seguido de la degeneración vacuolar (15,2%). En relación con los trastornos del crecimiento, la atrofia fue la afección predominante (21,0%), seguido de la hipertrofia de las células de Küpffer (5,4%). Finalmente, en cuanto a los trastornos inflamatorios, el infiltrado fibroblástico fue el más significativo (12,4%).

DISCUSIÓN

Del estudio llevado a cabo en los hígados de 529 salmones y 180 truchas provenientes de centros de cultivo ubicados entre la X^a a XII^a región entre 1988 y 1998 se desprende que el 45% de las muestras de hígado recepcionadas para análisis histopatológico correspondieron a salmón coho (figura 1). Entre los años 1990 y 1992 se concentró el mayor número de muestras recibidas (Figura 2), especialmente en los meses de verano (figura 3), apreciándose una segunda alza entre 1994 y 1996 con un incremento en otoño (fFigura 2 y 3). Por otra parte, llama la atención el hecho que en ambos períodos un factor común lo constituyó un incremento de las muestras de hígado en invierno (figura 3). En relación con la gran cantidad de muestras recepcionadas en el período 1990-1992, cabe mencionar que en este período una condición que afectó severamente la salmonicultura en Chile, lo constituyó el "Síndrome Rickettsial Salmonídeo" (SRS), entidad responsable de mortalidad de hasta un 100% en salmonídeos, desde el nacimiento a la cosecha (Bravo y Campos, 1989a y b; Alvarado y col., 1990a y b; Cubillos y col., 1990a y b; Cvitanich y col., 1990; Gárate, 1990; Schäfer y col., 1990; Fryer y col., 1990). Este cuadro en un principio se denominó "Síndrome del Salmón Coho", por ser ésta la especie más afectada (Alvarado y col., 1990b), es así como se diagnosticaron mortalidades de hasta un 90% durante el primer año en esta especie (Bravo y Campos, 1989a y b). Esta situación conllevó a los productores de salmonídeos a un masivo envío de muestras a laboratorio, lo cual explica la gran recepción de muestras en dicho período.

Un aspecto interesante de destacar es el hecho de que al analizar los tipos de salmonídeos según la edad (cuadro 1), se observa que el grupo "smolt" evidenció el mayor porcentaje de muestras de hígado recibidas en el período 1988-1998, siendo la categoría "smolt" de los salmones coho los que presentaron el mayor porcentaje (53,0%). Estos resultados son claramente explicables en base a los trabajos realizados por Fryer y col. (1992), quienes señalan que salmón coho presentó la mayor susceptibilidad al SRS al inicio de la presentación de la enfermedad, observándose ésta entre las 6-12 semanas después de transferir los peces a la fase de mar. Posteriormente, a principios de 1990, esta afección se diagnosticó en el salmón del Atlántico, más tarde en trucha arco iris y finalmente en salmón chinook (Alvarado y col., 1990a; Cubillos y col., 1990a). En la actualidad esta enfermedad se denomina Piscirickettsiosis ya que el agente responsable es Piscirickettsia salmonis (Fryer y col., 1992).

El hecho de que en la primera alza de presentación (1990-1992) se haya recibido una gran cantidad de muestras de hígado correspondiente a salmón coho se debe a la marcada afinidad de P. salmonis por esta especie y a las altas mortalidades que originó, lo cual llevó a un masivo envío de muestras a laboratorios especializados. En el segundo año, el mayor número de casos de Piscirickettsiosis se observó en el salmón del Atlántico (Fryer y col., 1992). La cantidad de muestras recepcionadas de esta especie no fue tan significativa como en el caso de salmón coho, lo cual se explica por el hecho de que dicho cuadro era conocido, situación similar sucedió con el salmón chinook y trucha arco iris (O. mykiss).

Otro factor necesario de analizar es la mayor recepción de muestras hepáticas en los meses de verano y otoño (figura 3). Al respecto, estudios realizados por Gárate (1990) señalan que los mayores "picks" de mortalidad del SRS se observan en marzo y abril, de igual forma, otros investigadores (Bravo y Campos, 1989a y b; Alvarado y col., 1990a y b; Cvitanich y col., 1990) han señalado que en algunos casos se han reportado importantes brotes durante los meses de noviembre a enero.

La presencia de un segundo "pick" (1994-1996), se relaciona con una nueva entidad denominada "Leucemia Linfoblástica" (LL). Al respecto, Suárez (1997), en un estudio histopatológico en salmones y truchas en cautiverio procedentes de 24 centros de cultivo de la X^a región, Chile, que estaban positivos a LL, encontró la más alta presentación de esta condición entre los años 1994-1996, destacando que el mayor número de casos se observó en 1995. De igual forma, este "pick" se presentó principalmente en los meses de otoño, lo cual es concordante con las investigaciones realizadas por este mismo autor, quien determinó que de 169 casos positivos, el mayor número con LL se observó otoño (103), seguido de verano (28), invierno (23) y, finalmente, primavera (15). Cabe señalar que el mayor número de muestras recibidas correspondió a alevines, lo cual se debe a la marcada susceptibilidad que presentan los salmonídeos en esta fase a agentes infecciosos y factores de manejo.

Al analizar la relación entre el total de muestras enviadas y la presencia o ausencia de alteraciones en los hígados de los salmonídeos, se puede observar que el 91,5% presentó alteraciones microscópicas (cuadro 2), no apreciándose diferencias entre las especies. Este alto porcentaje diagnosticado, se debe a que el hígado en los peces, tal como se ha mencionado, es uno de los órganos "basureros", razón por la cual, una amplia variedad de antígenos y metabolitos que circulan vía sanguínea, requieren su paso por este órgano antes de ser eliminados del organismo (acción detoxificadora).

Dentro del total de afecciones hepáticas observadas en las muestras de hígado de salmonídeos, las alteraciones degenerativas fueron las que presentaron mayor porcentaje (81,8%), seguidas de los trastornos del crecimiento (35,1%), procesos inflamatorios (28,8%) y circulatorios (24,7%) (cuadro 3). La razón por la cual los procesos degenerativos constituyen la afección más importante (cuadro 3), se debe al hecho de que este tipo de lesión se relaciona con una amplia variedad de factores etiológicos (falla circulatoria, dietas mal balanceadas, cuadros infecciosos, carencias nutricionales y procesos tóxicos, entre otros), los cuales son responsables de tumefacción turbia, degeneración vacuolar y finalmente degeneración grasa. Dentro de los trastornos degenerativos, la degeneración grasa constituye el cuadro más importante y severo, lo cual se debe en parte al rol del hígado como órgano encargado de los procesos de detoxificación en el organismo. Entre las causas responsables de degeneración grasa micro o macrovacuolar en peces se describe la presencia de peróxidos en la alimentación, la ausencia de antioxidantes (como vitamina E) y cuadros que cursan con trastornos anémicos o procesos de éstasis sanguíneo (Ferguson, 1989). La trucha arco iris es altamente sensible a hepatosis grasa debida a alimentos en estado de rancidez (Reincherbach-Klinke, 1980).

La degeneración grasa hepática es una condición reportada frecuentemente en el salmón del Atlántico y la trucha arco iris, siendo menos frecuente en la trucha café (Salmo trutta) (Ferguson, 1989).

En algunas especies de peces, el hígado, según Roberts (1989), juega un importante papel en el almacenamiento de los lípidos durante el otoño, incluso la presencia de grasa en amplias áreas del parénquima no es considerada patológica. En este sentido, diversos autores (Kalogeropoulos y col., 1992; Penrith y col., 1994) mencionan que la degeneración grasa hepática se produce cuando la cantidad de lípidos ingerida excede a la capacidad de almacenamiento del órgano. De igual forma, Roberts (1989) ha reportado que una causa fisiológica de hepatomegalia en los peces se relaciona con la pobre utilización de dietas con hidratos de carbono, de tal modo que un exceso en la alimentación se acumula en los hepatocitos, dando origen a hepatosis glicogénica.

Otro aspecto interesante de destacar en cuadros de hepatosis grasa en los peces es el hecho de que el almacenamiento de lípidos origina marcada friabilidad y ésta puede conducir a cuadros hemorrágicos producto de factores traumáticos (Ferguson, 1989).

Dentro del total de trastornos patológicos diagnosticados, un segundo tipo de lesión lo constituyeron los trastornos del crecimiento (51,1%) (cuadro 3). Al respecto, frente a cuadros infecciosos o procesos que comprometen el estado general de los peces, se origina ausencia de apetito, seguido de inanición con posterior atrofia hepática, la cual es claramente visualizable a la observación histológica. De igual forma, dichos cuadros son responsables de hipertrofia e hiperplasia de las células de Küpffer, hiperplasia de los centros hematopoyéticos y células endoteliales (Roberts, 1989).

Un tercer trastorno hepático observado, lo constituyeron los procesos inflamatorios crónicos. Los tipos celulares predominantes en el presente estudio (infiltrado linfocitario, histiocitario, granulomatoso, fibroblástico), guardaron relación principalmente con agentes infecciosos de tipo bacteriano y micótico. Estos antecedentes permiten concluir que los procesos inflamatorios en el parénquima de los hígados se debieron a cuadros bacterianos (BKD, Yersiniosis, Nocardiosis) y/o afecciones originadas por hongos. El BKD es una condición de presentación frecuente en Chile, que ha tenido su mayor incidencia en los comienzos de la salmonicultura, al igual que la Yersiniosis (Kinzel, 1995).

Dentro de los trastornos hepáticos, los cuadros circulatorios ocuparon el cuarto lugar (24,7%) (cuadro 3). La congestión, constituye uno de los trastornos circulatorios más importantes y tal como se ha mencionado anteriormente, es desencadenante de reacciones fibroblásticas. Su origen se relaciona principalmente con fallas centrales cardíacas o respiratorias. Al respecto, cabe mencionar que cuadros como BKD y SRS, comprometen corazón y branquias, dando origen a trastornos circulatorios como congestión y hemorragias. BKD origina pericarditis fibrinopurulenta con miositis necrotizante, la presencia de Renibaterium salmoninarum se ha detectado a las dos semanas post-infección en el atrium cardíaco (Bruno, 1986). También BKD origina cuadros hemorrágicos en hígado, comprometiendo la casi totalidad de los órganos viscerales en los peces. Por su parte, el SRS es responsable de branquitis y posteriormente de atelectasia originando falla central respiratoria.

En cuanto a las causas responsables de necrosis en los hígados de los salmonídeos (cuadro 3), cabe señalar que dentro de los factores que reporta la literatura y presentes en el medio acuático nacional, están: BKD, SRS, Yersiniosis, Aeromoniasis, Necrosis Hematopoyética Infecciosa (IHN), Anemia Infecciosa (ISA), Necrosis Pancreática Infecciosa (IPN), Aspergilosis, Exophiala y aflatoxinas. Ferguson (1989), ha reportado trombos sépticos en los sinusoides y venas centrales, los cuales son responsables de procesos isquémicos acompañados de infartos. Además, ha reportado que focos de células necróticas pueden crear microambiente favorable al desarrollo de anaerobios y que las migraciones parasitarias también originan necrosis. Kinzel (1995) en un estudio de carácter experimental, en el salmón del Atlántico, encontró en hígados alteraciones necróticas acompañadas de cambios grasos. Por otra parte, también se ha reportado como causa de necrosis hepática en peces intoxicación por pesticidas y metales pesados (Ferguson, 1989). En el caso del salmón del Atlántico, Roberts (1989) menciona necrosis focal crónica en los hígados, post-traspaso a fase de agua de mar cuando los peces no logran adaptarse, sucumbiendo ante una eventual hipernatremia. A la necropsia la única alteración presente lo constituye la necrosis hepática.

En cuanto a trastornos neoplásicos en los hígados de los salmonídeos (6,9%) (cuadro 3) cabe mencionar que sólo se diagnosticó infiltrado linfoblástico, no apreciándose mayores diferencias entre las especies estudiadas con la excepción de salmón chinook, el cual no evidenció células neoplásicas. Estos hallazgos no están en concordancia con lo reportado por Newbound y Kent (1991a y b), quienes hacen mención a que salmón chinook es susceptible a LL y que salmón coho y trucha arco iris, al parecer, son más resistentes. Al respecto, la cantidad de muestras analizadas correspondientes a salmón chinook no permiten afirmar que efectivamente esta especie sea más resistente que otras a la LL.

En un estudio realizado por Suárez (1997) en 315 peces en fase de agua de mar procedentes de 24 centros de cultivo localizados en la X^a Región, Chile, clínicamente sospechosos a LL, encontró, a nivel hepático, células tumorales con localización periportal en truchas arco iris (O. mykiss). Además, los hígados evidenciaron atrofia, trastornos necróticos (picnosis celular) y degeneración grasa macro y microvacuolar.

RESUMEN

Con el propósito de determinar los tipos de alteraciones presentes en hígados de salmonídeos y su relación con la edad y estaciones del año, se analizaron 709 informes anatomopatológicos correspondientes a muestras hepáticas de salmonídeos (S. salar, O. kisutch, O. tschawytscha, O. mykiss) recepcionadas en el Instituto de Patología Animal de la Facultad de Ciencias Veterinarias de la UACh, provenientes de centros de cultivo de la X^a a XII^a Región de Chile, durante el período 1988-1998.
Los resultados obtenidos indican que del total de muestras recepcionadas, el 91,5% de los hígados presentaron alteraciones microscópicas, no apreciándose diferencias entre especies. Por otra parte, se observaron dos incrementos en la recepción de muestras en el lapso estudiado, el primero entre 1990-1992, en los meses de verano, y el segundo, entre 1994-1996, en los meses de otoño, correspondiendo a la presencia de Síndrome Rickettsial Salmonídeo y Leucemia Linfoblástica respectivamente.
Del total de muestras hepáticas recepcionadas (período 1988-1998), el 45,0% correspondió a salmón coho (O. kisutch). En relación a la edad de los salmonídeos, la categoría smolt evidenció el mayor porcentaje de muestras de hígado recibidas, siendo los smolt de los salmones coho los de mayor presentación (53,0%).
Los resultados de la presente investigación confirman al hígado como uno de los órganos más importantes a considerar en la evaluación histopatológica, ya que tal como se ha demostrado, por sus características anatómicas, histológicas y funcionales es blanco de una gran diversidad de agentes infecciosos y cuadros metabólicos, participando además, en procesos de detoxificación.

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Aceptado: 07.08.2001